变应性鼻炎(allergic rhinitis，AR)和哮喘是儿童呼吸系统常见的两种共患疾病[1]。流行病学研究显示，我国AR患儿的哮喘发病率为35.01%，哮喘患儿的AR发病率高达54.93%[2]。这种现象可能是由于AR和哮喘在解剖学、生理学和免疫学上的相似性[3]，且两者在发病机理上存在联系所致。60%~80%儿童哮喘属于过敏性哮喘[4-5]，过敏不但是AR和哮喘发作的独立危险因素之一[6]，而且可能是AR和大部分哮喘患儿的共同特征，并影响两种疾病的发生和进展。本研究拟通过分析重庆地区2021年1月至2022年9月AR和哮喘患儿吸入性变应原皮肤点刺试验(skin prick test, SPT)结果，比较AR和哮喘患儿吸入性变应原谱的异同，有利于了解AR和哮喘致敏机制的差异，可能为AR和哮喘发生机制和防治提供帮助。
1 资料与方法 1.1 研究对象采用横断面研究设计方案，收集2021年1月至2022年9月在我院呼吸科门诊行吸入性变应原SPT的9 240例AR和哮喘的病例资料。本研究获得重庆医科大学附属儿童医院伦理委员会批准(202317)。AR和哮喘的诊断均符合《儿童变应性鼻炎诊断和治疗指南(2010重庆)》 [7]和《儿童支气管哮喘诊断和防治指南(2016)》[8]的诊断标准。纳入标准：临床诊断为变应性鼻炎和哮喘的0~14岁儿童。排除标准：①临床病历资料不完整者(临床病历资料包括患儿姓名、ID、性别、年龄、就诊时间、疾病诊断、家庭住址、吸入性变应原SPT结果)；②检测前3 d内口服抗组胺药及全身使用糖皮质激素者；③检测前1 d点刺部位使用过糖皮质激素者；④严重过敏反应急性发作期或既往发生过过敏性休克者；⑤重度哮喘急性发作期者；⑥严重湿疹、荨麻疹、瘢痕、局部皮肤色素沉着者。研究对象筛选流程见图 1。
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| 图 1 AR和哮喘患儿筛选流程图 |
1.2 SPT检测方法与结果判定
采用北京新华联协和药业有限责任公司生产的变应原提取液滴于患儿前臂，再用点刺针将变应原液刺入皮肤表层，15~20 min后观察患儿点刺部位皮肤的反应[9]。变应原分为食入性和吸入性。本研究仅涉及吸入性变应原，包括户尘螨、粉尘螨、棉絮、香烟、蟑螂、玉米花粉、蒿属花粉、青霉菌、狗毛、猫毛、白桦花粉、酵母菌、鸭毛共13种常见变应原。生理盐水为阴性对照，组织胺为阳性对照。结果的判定：以有风团或红斑并且直径(S)＞阴性对照(生理盐水)直径3 mm作为阳性结果，根据皮肤反应的强烈程度分为4级：1级(+)，0＜SI＜0.5；2级(++)，0.5≤SI＜1.0；3级(+++)，1.0≤SI＜2.0；4级(++++)，SI≥2.0。皮肤指数(SI)=风团或红斑直径/阳性对照(组织胺)直径。
1.3 分组本研究的临床资料包含性别、年龄、诊断、就诊时间、家庭住址、皮肤点刺试验结果。按照年龄将患儿分为5组，分别为0~< 1岁组、1~< 3岁组、3~< 6岁组、6~< 10岁组、10~14岁组；按照重庆地区气象特点分为4组，分别为3~5月(春季)组、6~8月(夏季)组、9~11月(秋季)组、12~次年2月(冬季)组；按照临床诊断分为2组，分别为AR组、哮喘组。
1.4 质量控制AR和哮喘的吸入性变应原SPT结果由我院呼吸科门诊护士进行录入及初步核查，由研究者对数据进行逐一的审查，并按照纳排标准删除不符合要求的数据。
1.5 统计学分析数据分析采用SPSS 25.0软件。符合正态分布的计量资料采用x±s表示，不符合正态分布的采用M(P25，P75)表示。定性资料为各组皮肤点刺试验阳性检出率，采用χ2检验分析不同组别间分类变量的差异。P < 0.05为差异有统计学意义。
2 结果 2.1 一般资料本研究纳入的9 240例患儿中，AR组2 217例，哮喘组7 023例，2组患儿男女比例均为1 ∶0.6。AR组中1 587例患儿至少对一种变应原过敏，总阳性检出率为71.6%；哮喘组中4 067例患儿至少对一种变应原过敏，总阳性检出率为57.9%。患儿年龄均在0~14岁，其中AR组0~< 1岁组人数最少，6~< 10岁组人数最多；哮喘组0~< 1岁组人数最少，3~< 6岁组人数最多。见表 1。
| 变量 | AR(n=2 217) | 哮喘(n=7 023) | χ2 | P |
| 性别 | ||||
| 男 | 1 401(63.1) | 4 352(61.9) | 1.08 | 0.299 |
| 女 | 816(36.9) | 2 671(38.1) | ||
| 年龄/岁 | ||||
| 0~< 1 | 18(0.8) | 28(0.4) | 670.98 | < 0.001 |
| 1~< 3 | 129(5.8) | 1 192(17.0) | ||
| 3~< 6 | 797(36.0) | 3 687(52.5) | ||
| 6~< 10 | 838(37.8) | 1 656(23.6) | ||
| 10~14 | 435(19.6) | 460(6.5) | ||
| 吸入性变应原总阳性检出率 | 1 587(71.6) | 4 067(57.9) | 132.66 | < 0.001 |
2.2 AR和哮喘吸入性变应原SPT结果
AR和哮喘患儿吸入性变应原SPT阳性检出率的分布情况如图 2所示，AR组吸入性变应原SPT总阳性检出率为71.6%，其主要的5位变应原依次为粉尘螨(65.4%)、户尘螨(65.0%)、蟑螂(10.2%)、猫毛(8.3%)、玉米花粉(6.5%)。哮喘组吸入性变应原SPT总阳性检出率为57.9%，其主要的5位变应原依次为户尘螨(50.4%)、粉尘螨(50.3%)、蟑螂(7.9%)、玉米花粉(6.1%)、猫毛(6.0%)。AR组的吸入性变应原SPT总阳性检出率显著高于哮喘组(χ2=132.66，P < 0.001)。
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| a: P < 0.05, b: P < 0.01，与哮喘组比较 图 2 AR和哮喘患儿各吸入性变应原SPT阳性检出率分布情况 |
进一步分析显示：户尘螨(χ2=144.12，P < 0.001)、粉尘螨(χ2=153.09，P < 0.001)、蟑螂(χ2=11.40，P=0.001)、猫毛(χ2=13.89，P < 0.001)、白桦花粉(χ2= 8.48，P=0.004)和蒿属花粉(χ2=8.29，P=0.004)的阳性检出率在疾病组间差异具有统计学意义(P < 0.05)。其他吸入性变应原阳性检出率在疾病组间不存在明显差异。
2.3 不同性别吸入性变应原阳性检出率比较AR组男孩总阳性检出率(73.5%)高于女孩(68.3%)，差异具有统计学意义(χ2=7.01，P=0.008)。此外，AR组户尘螨(χ2=7.36，P=0.007)、蟑螂(χ2=9.80，P=0.002)、粉尘螨(χ2=10.09，P=0.001)在男女患儿之间存在阳性检出率差异，见图 3。
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| a: P < 0.05, 与女孩组比较 图 3 AR患儿不同性别吸入性变应原SPT阳性检出率分布情况 |
哮喘组男孩和女孩总阳性检出率均为57.9%，差异无统计学意义。但进一步分析发现，蟑螂(χ2=21.67，P < 0.001)的阳性检出率在男女患儿之间差异具有统计学意义(P < 0.05)，见图 4。
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| a: P < 0.05, 与女孩组比较 图 4 哮喘患儿不同性别吸入性变应原SPT阳性检出率分布情况 |
2.4 在不同疾病中吸入性变应原阳性个数比较
在5 654例吸入性变应原SPT阳性的患儿中，哮喘组单一致敏构成比高于AR组(χ2=29.68，P < 0.001)，AR组四重致敏构成比高于哮喘组(χ2=4.72，P= 0.03)。此外，AR组和哮喘组患儿均以双重和三重致敏占比较多，见图 5。本研究中，最常见的双重吸入性变应原阳性组合是户尘螨+粉尘螨(93.2%)，见图 6；最常见的三重吸入性变应原阳性组合是户尘螨+粉尘螨+蟑螂(33.8%)和户尘螨+粉尘螨+猫毛(23.9%)，见图 7。
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| a: P < 0.01, b: P < 0.05, 与哮喘组比较 图 5 AR和哮喘患儿吸入性变应原SPT阳性个数分布比较 |
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| 图 6 AR和哮喘患儿吸入性变应原SPT双重致敏组合分布图 |
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| 图 7 AR和哮喘患儿吸入性变应原SPT三重致敏组合分布图 |
2.5 吸入性变应原在各季节的阳性检出率比较
AR组中，粉尘螨和户尘螨的阳性检出率在夏季最高，秋季最低(χ2=24.06，P < 0.001；χ2=24.47，P < 0.001)；鸭毛的阳性检出率在春季最高，秋季最低(χ2=12.87，P=0.005)。AR组其余吸入性变应原的阳性检出率在各季节间差异无统计学意义，见图 8。
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| a: P < 0.05，与秋季组相比，b: P < 0.001，与秋季组相比 图 8 AR患儿吸入性变应原SPT阳性检出率在四季的分布情况 |
哮喘组中，粉尘螨和户尘螨的阳性检出率在夏季最高，春季最低(χ2=15.55，P=0.001；χ2=12.17，P= 0.004)；玉米花粉的阳性检出率在春季最高，夏季最低(χ2=18.39，P < 0.001)；白桦花粉阳性检出率在春季最高，冬季最低(χ2=12.82，P=0.005)；狗毛的阳性检出率在春季最高，随着季节的更替逐渐下降，但在冬季又再次上升(χ2=14.82，P=0.002)。其余吸入性变应原的阳性检出率在各季节间差异无统计学意义，见图 9。
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| a: P < 0.05，b: P < 0.001，与夏季组比较; c: P < 0.05，与冬季组比较; d: P < 0.05，与秋季组比较 图 9 哮喘患儿吸入性变应原SPT阳性检出率在四季的分布情况 |
2.6 各年龄段中不同疾病吸入性变应原阳性检出率比较
本研究将儿童按照0~< 1岁、1~< 3岁、3~< 6岁、6~< 10岁、10~14岁分为不同年龄组，进一步分析各年龄组中不同疾病的吸入性变应原分布特征。如表 2所示，1~< 3岁、3~< 6岁、6~< 10岁中AR组阳性检出率高于哮喘组，两者之间差异存在统计学意义(χ2=8.11，P=0.005；χ2=24.96，P < 0.001；χ2=6.59，P=0.010)。其他年龄组吸入性变应原阳性检出率在疾病组间不存在明显差异。
| 年龄/岁 | 变应性鼻炎 | 哮喘 | χ2 | P |
| 0~< 1 | 38.9(7/18) | 14.3(4/28) | 3.65 | 0.056 |
| 1~< 3 | 46.5(60/129) | 34.0(405/1 192) | 8.02 | 0.005 |
| 3~< 6 | 66.8(532/797) | 57.1(2 107/3 687) | 24.96 | < 0.001 |
| 6~< 10 | 76.5(641/838) | 71.7(1 187/1 656) | 6.59 | 0.010 |
| 10~14 | 79.8(347/435) | 79.1(364/460) | 0.06 | 0.813 |
3 讨论
AR和哮喘同为呼吸道疾病，存在着生理和免疫的密切联系。本研究发现，AR和哮喘的吸入性变应原种类及分布趋势有很强的类似性，提示2种疾病有共同发展的可能性，这也印证了AR和哮喘是“一个气道，一种疾病”的说法[10]。重庆地区儿童的吸入性变应原分布属于典型的西南类型。本研究发现，大多数的AR和哮喘患儿至少对一种吸入性变应原过敏，并且前5位吸入性变应原均是户尘螨、粉尘螨、蟑螂、玉米花粉、猫毛，至少3种变应原主要分布于室内，提示重庆儿童更容易受到室内吸入性变应原的影响，该研究结果与在西南地区的类似研究结果相同[11]。此外，本研究发现，AR吸入性变应原总阳性检出率明显高于哮喘，且主要吸入性变应原如尘螨类、蟑螂、猫毛及花粉类阳性检出率在AR中更高，这可能与呼吸道解剖结构有关。相对于肺部，鼻腔作为呼吸道的入口可直接与空气接触，更容易接触吸入性变应原[1]。
3.1 重庆地区的地理环境适宜尘螨的生长尘螨为重庆AR患儿最主要的吸入性变应原。当环境温度为32~36 ℃[12]、环境相对湿度>50%[13]时，尘螨繁殖能力最强。我国南方气候相对湿润、温暖，因此，尘螨更易于在南方繁殖；而我国西北(如宁夏、西安)、北部地区AR患儿以花粉为主要吸入性变应原[14-16]。可能与北方地区为了控制沙尘暴所采取的沙蒿种植政策有关[14]，且北方地区干燥、多风、少雨的气候条件有利于花粉的传播[15]，不利于尘螨的繁殖。与AR不同，哮喘患儿吸入性变应原受气候的影响较小，我国南方和北方哮喘儿童均以尘螨为主流变应原[17]。造成这种差异的原因可能与变应原颗粒大小有关：花粉是一种较大的变应原，主要沉积在上呼吸道引起局部过敏；而尘螨变应原相对于花粉变应原更小，更容易随呼吸进入下呼吸道引起过敏、甚至过敏性哮喘[18]。
3.2 AR和哮喘患儿吸入性变应原致敏存在性别差异据2005-2006年美国国家健康和营养调查显示，变应原致敏与性别相关[19]，其中男性与IgE介导的致敏作用相关性更高。此外，研究发现，AR男性鼻液中检测到的变应原特异性IgE高于女性[20]。这一结果与本研究中AR男孩吸入性变应原SPT阳性比例较高的结果相符。而对于本研究中哮喘患儿吸入性变应原SPT阳性检出率男女差异并不大的结果，我们推测可能与男孩和女孩日常接触的变应原暴露水平不同有关，但这仍需要通过测量本地区男孩和女孩日常活动区域内变应原的含量来确认。此外，本研究还发现AR组中户尘螨、粉尘螨、蟑螂的阳性检出率及哮喘组中蟑螂的阳性检出率均为男孩高于女孩，提示医护人员和家长对男孩的过敏情况更需注意。
3.3 AR和哮喘患儿存在吸入性变应原多重致敏多敏化是AR和哮喘患儿的一种普遍现象[21]。研究指出，在婴儿时期，单敏化的患儿随着年龄的增长也会逐渐变为多敏化[22]且早期多敏化可被视为日后发展成AR或哮喘的危险因素[23]。同样地，本研究也发现，大多数AR和哮喘患儿为多种吸入性变应原同时阳性，即多重致敏。而部分表现为单一致敏的患儿，可能与患儿产生更多的IL-10和IFN-γ有关[24]。既往研究证实，多重致敏比单一致敏的症状更加严重[25]，并且影响患儿的睡眠、情绪和记忆力[26]。这表明AR和哮喘的变应原情况复杂，单一的免疫疗法可能不能为患儿提供满意的治疗效果，而联合治疗是否会提供更好的治疗结果仍有待阐明。此外，本研究发现AR患儿多重致敏率高于哮喘患儿，而多重致敏的AR更有可能出现哮喘症状，且多病多敏化可能与发病时机和症状的严重程度相关[27]。
3.4 AR和哮喘患儿吸入性变应原致敏存在季节差异吸入性变应原受不同地区气候、温湿度的影响，其分布情况在各个季节可能有所差异。本研究中，AR和哮喘患儿的尘螨阳性检出率均在夏季最高，其原因可能是重庆夏季的湿热环境利于尘螨的繁殖：重庆地区夏季炎热且平均降雨量占据全年50%以上[28]。值得注意的是我们发现哮喘组的花粉类变应原存在季节差异，而AR组的花粉类变应原不存在季节差异。本研究的结果正好符合BOUSQUET[29]提出的对AR进行重新分类管理的理念，即将之前根据暴露类型分为的季节性、常年性及职业性更改为根据持续时间分为间歇性和持续性。有研究发现，80%的持续性AR对花粉类季节性过敏原过敏，70%的间歇性AR对常年性过敏原过敏[30]。这些结果证明，持续性和间歇性AR不等同于常年性和季节性AR。因此，本研究结果提示，重庆地区可以采用持续性和间歇性对AR进行分类，并为AR患儿的管理提供一种新的思路。此外，本研究发现狗毛、鸭毛在春秋季阳性率最高，可能与动物季节性换毛有关。
3.5 AR和哮喘儿童吸入性变应原阳性检出率随着年龄增长而增加变应性疾病的变应原阳性率随着年龄的增长可能会发生变化。食物过敏往往发生在生命早期，研究发现0~3个月的婴儿对食物过敏达7%，而对吸入性变应原过敏的比例不到1%[31]。随着年龄增长，儿童胃肠道开始接受多种食物，胃酸分泌增多，消化系统免疫功能成熟，肠道蛋白酶分泌量逐渐接近成人水平，因此食物过敏率降低[32]。与此相反的是，年龄较大的儿童户外活动增加，接触吸入性变应原的机会增多，致敏率也随之增加[5]。与本研究结果类似，我们也发现随着年龄增长，AR和哮喘患儿吸入性变应原的阳性检出率逐渐增加。进一步分析发现，1~< 3岁、3~< 6岁、6~< 10岁年龄段的AR患儿阳性检出率高于哮喘，与其他研究结果一致[18, 33]。而0~< 1岁、10~14岁年龄段AR和哮喘患儿阳性检出率差异不大，考虑到婴儿期以食入性变应原为主且免疫系统不够成熟[34]，而10~14岁的患儿与外界接触的机会增多易形成免疫耐受有关[34]。
变应原致敏是AR和哮喘发生过敏性炎症的关键。但本研究中部分儿童吸入性变应原结果为阴性。其原因可能是：①患儿年龄较小，免疫应答机制不成熟；②吸入性变应原为常见的种类，患儿致敏的变应原可能不在所检测的变应原种类范围内；③患儿家长忘记或刻意隐瞒用药史，导致结果假阴性；④变应原点刺液的稳定性和效力下降，其效力随着时间的推移而下降，并因稀释和高温而加速；⑤患儿点刺部位的皮肤反应性变差[35]。此外，本研究中排除的AR合并哮喘的患儿比例过低，其原因可能是：①患儿及患儿家属没有意识到患儿合并有AR；②门诊医生诊断AR合并哮喘的意识不足或者患儿未能去耳鼻喉科确诊AR。
综上所述，重庆地区AR和哮喘患儿吸入性变应原以户尘螨、粉尘螨、蟑螂、玉米花粉和猫毛为主，且多数患儿存在多重致敏。与哮喘比较，AR吸入性变应原SPT阳性检出率更高，同时，AR组比哮喘组患儿存在更为明显的吸入性变应原性别差异。此外，AR和哮喘患儿吸入性变应原SPT阳性检出率随年龄增大逐渐升高，且1~10岁AR患儿吸入性变应原SPT阳性检出率高于同年龄段哮喘患儿。本研究分析了AR和哮喘患儿吸入性变应原谱的异同点，为科学探索AR和哮喘的发生和防治提供了一定科学依据。
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