手术切除仍然是治疗直肠癌最主要的选择[1]。随着外科技术的提高和理念的进步,特别是腹腔镜、双吻合器吻合术的普及,直肠癌保肛术已成为直肠癌的首选术式[2],占据了直肠癌根治手术的80%以上[3]。然而,术后吻合口漏、吻合口出血等并发症是直肠癌保肛手术后的主要问题[4]。在近期疗效方面,术后并发症不但会加重患者的经济负担,增加患者二次手术的风险,甚至会造成患者术后死亡[5]。在远期疗效方面,并发症还会对患者的长期生存情况造成不利的影响[6]。因此,如何尽早发现和干预并发症是需要临床医生重点关注的重要课题。
目前临床上用于预测术后并发症的指标主要有C反应蛋白(C-reactive protein,CRP)、降钙素原(procalcitonin,PCT)、白细胞(white blood cell,WBC)。有研究报道WBC的预测能力并不可靠[7-8],CRP在术后3 d甚至4 d才能发挥预测效能[8-9],而PCT的监测作用同样滞后,并且检查费用相对较高[7]。有研究指出血清白蛋白在术后会迅速下降,并且在术后几小时内就可以进行检测评价[9]。因此,术后早期白蛋白的变化在并发症预测方面的价值引起了人们的关注[10-11]。LI等[12]报道在肺癌患者中,术后第1天就可以利用白蛋白下降的数值预测发生并发症的风险。LIU等[10]报道在行胃癌切除术的患者中,术后白蛋白下降分数(△ALB)超过14.0%的患者出现并发症的风险更高。目前关于△ALB在直肠癌术后并发症预测价值方面的报道鲜见。本研究拟通过回顾性分析直肠癌保肛术后并发症的情况,评价△ALB的预测作用,并探讨△ALB对直肠癌保肛术患者长期预后的影响。
1 资料与方法 1.1 研究对象本研究采用病例-对照研究设计,回顾性分析2010年7月至2016年6月在本科行择期直肠癌保肛术患者的临床资料。纳入标准:术后病理诊断为直肠腺癌;术前无远处转移;有术前7 d内和术后2 d内血清白蛋白数据。排除标准:白蛋白检测前曾输注人血白蛋白;术中行联合多脏器切除;行结肠全切或结肠次全切除的患者。本研究通过陆军特色医学中心伦理委员会审批[医研伦审(2019)第145号]。
1.2 手术所有手术由我科经验丰富的专家主刀,手术原则按照相关手术指南和操作规范,遵循全直肠系膜切除(total mesorectal excision)原则。术中根据患者肿瘤位置、全身营养情况及手术情况决定是否行预防性造口。
1.3 观察指标及相关定义收集患者临床病历资料, 包括年龄、性别、BMI、美国麻醉医师协会(American Society of Anesthesiologist,ASA)分级Ⅰ~Ⅳ级、术前并发症(糖尿病、高血压)、术前是否行新辅助放化疗、术前7 d内及术后2 d内白蛋白水平,手术方式(腹腔镜、开腹、中转)、手术用时、术中估计失血量、术中有无造口、术后肿瘤病理分期、肿瘤距肛缘位置、术后患者生存情况、肿瘤复发转移情况。术后并发症:出院前及出院后30 d内出现的并发症,并按照Clavien-Dindo并发症评价系统进行分级。根据患者术后30 d内是否出现并发症将患者分为并发症组和无并发症组。根据文献[12-13]定义,术前白蛋白(术前albumin):术前7 d内测量的血清白蛋白水平;术后白蛋白(术后albumin):术后2 d内测量的血清白蛋白最低水平;术后白蛋白下降分数△ALB=(术前albumin-术后albumin)/ 术前albumin ×100%。
1.4 随访2名经过专业培训的课题研究人员在2020年9-12月通过电话、微信、信件以及查阅门诊就诊记录和住院病历,对患者进行了集中随访。随访过程中详细询问患者术后复查和恢复情况。
1.5 统计学分析运用SPSS 25.0软件对数据进行整理分析,单因素分析中定性资料以率(%)表示,采用χ2检验或者Fisher确切概率法比较,正态分布的定量资料以x±s表示,采用独立样本t检验,非正态分布定量资料以中位数M(P25,P75)表示,采用Mann Whitney U检验比较。单因素分析中有统计学意义的指标纳入Logistic回归模型进一步分析。根据△ALB水平的四分位数将患者分为3组,△ALB低水平组<25%百分位数,△ALB中等水平组(25%百分位数~ < 75%百分位数),△ALB高水平组≥ 75%百分位数,采用χ2趋势检验分析各组间并发症发生率的变化趋势。采用Kaplan-Meier法绘制生存曲线,计算总生存率、无病生存率,并通过Log-rank法对比生存结果差异。
2 结果 2.1 一般临床资料及术后并发症情况2010年7月至2016年6月有1 030例患者在本科行直肠癌保肛术,其中104例无完整白蛋白数据,47例在白蛋白检测前曾输注人血白蛋白,22例术中行联合多脏器切除,9例行结肠全切或结肠次全切除,39例术前有远处转移或分期不明确(图 1)。排除以上病例后,有809例被纳入研究,其中女性345例,男性464例,年龄(60.3±11.2)岁。纳入病例中包括腹腔镜手术669例,腹腔镜中转开腹手术22例,中转率为3.3%,开腹手术118例。术后226例患者出现了并发症,并发症发生率为27.9%。54例患者在术后出现有症状吻合口漏(C级和B级),吻合口漏发生率为6.7%。根据Clavien-Dindo并发症分级,Ⅴ级并发症1例(术后30 d内死亡),Ⅳ级并发症11例,Ⅲ级41例,Ⅱ级153例,Ⅰ级20例(表 1)。
并发症类别 | 例数 | 并发症Clavien-Dindo分级(例) | 发生率(%) | ||||
Ⅴ | Ⅳ | Ⅲ | Ⅱ | Ⅰ | |||
死亡 | 1 | 1 | 0.12 | ||||
呼吸衰竭 | 5 | 5 | 0.62 | ||||
感染性休克 | 4 | 4 | 0.49 | ||||
吻合口漏 | 54 | 2 | 33 | 19 | 6.67 | ||
术后出血 | 12 | 2 | 10 | 1.48 | |||
输尿管积水 | 1 | 1 | 0.12 | ||||
泌尿系感染 | 4 | 4 | 0.49 | ||||
阴囊水肿 | 2 | 1 | 1 | 0.25 | |||
睾丸脓肿 | 1 | 1 | 0.12 | ||||
尿潴留 | 35 | 35 | 4.33 | ||||
肠梗阻 | 24 | 20 | 4 | 2.97 | |||
腹盆腔感染 | 17 | 2 | 15 | 2.10 | |||
切口感染 | 19 | 13 | 6 | 2.35 | |||
切口裂开 | 2 | 2 | 0.25 | ||||
术后输血 | 13 | 13 | 1.61 | ||||
深静脉导管感染 | 10 | 10 | 1.24 | ||||
肺部感染 | 5 | 5 | 0.62 | ||||
肺栓塞 | 1 | 1 | 0.12 | ||||
发热>38.5℃ | 7 | 7 | 0.87 | ||||
切口脂肪液化 | 2 | 2 | 0.25 | ||||
造瘘口并发症 | 4 | 2 | 2 | 0.49 | |||
其他 | 3 | 3 | 0.37 |
2.2 不同△ALB水平组患者术后并发症发生情况
术后患者△ALB的中位数为28.1%(21.9%,34.7%),按照△ALB的四分位数将△ALB分为3组:低水平组(△ALB<21.9%,n=197),中等水平组(21.9%≤△ALB<34.7%,n=409),△ALB高水平组(△ALB≥ 34.7%,n=203)。低水平组、中等水平组、高水平组的并发症发病率分别为22.3%(44/197)、27.1% (111/409)、35.0% (71/203),3组间的并发症发生率呈明显递增趋势(χ趋势2=7.955,P=0.005)。
2.3 △ALB的ROC曲线分析ROC分析显示:△ALB预测并发症的AUC(ROC曲线下面积)为0.556(95%CI:0.511~0.601,P < 0.05),提示△ALB有一定的预测并发症的作用。根据约登指数确定最佳截点值为△ALB =33.63%,敏感度为35.4%,特异度为75.6%。阳性预测值为36%,阴性预测值为75.1%。术后△ALB<33.63%的患者共587例,其中441例无术后并发症,提示术后△ALB<33.63%的患者有75.1%的可能性不会发生并发症。
2.4 术后并发症影响因素分析在单因素分析中,并发症组与无并发症组在年龄、失血量、肿瘤位置、手术方式以及△ALB各组方面的差异存在统计学意义(表 2)。多因素分析结果显示:年龄≥65岁、失血量≥200 mL、肿瘤位置(≤ 5 cm、6~10 cm)、开腹手术及△ALB高水平都是术后并发症的独立危险因素(表 3)。其中△ALB高水平组患者术后发生并发症的风险是△ALB低水平组患者的1.791倍。
变量 | 无并发症组(n=583) | 有并发症组(n=226) | 合计 | χ2/Z | P |
年龄/岁 | 4.215 | 0.040 | |||
≥ 65 | 195(33.4) | 93(41.2) | 288(35.6) | ||
< 65 | 388(66.6) | 133(58.8) | 521(64.4) | ||
性别 | 1.367 | 0.242 | |||
男 | 327(56.1) | 137(60.6) | 464(57.4) | ||
女 | 256(43.9) | 89(39.4) | 345(42.6) | ||
BMI/kg·m-2 | 3.827 | 0.148 | |||
>25 | 439(75.3) | 177(78.3) | 616(76.1) | ||
≤ 25 | 110(18.9) | 31(13.7) | 141(17.4) | ||
数据缺失 | 34(5.8) | 18(8) | 52(6.4) | ||
ASA | 0.788 | 0.375 | |||
Ⅰ~Ⅱ | 549(94.2) | 209(92.5) | 758(93.7) | ||
Ⅲ~Ⅳ | 34(5.8) | 17(7.5) | 51(6.3) | ||
腹部手术史 | 0.156 | 0.693 | |||
有 | 81(13.9) | 29(12.8) | 110(13.6) | ||
无 | 502(86.1) | 197(87.2) | 699(86.4) | ||
术前白蛋白/g·L-1 | 1.073 | 0.300 | |||
≥35 | 523(89.7) | 197(87.2) | 720(89) | ||
< 35 | 60(10.3) | 29(12.8) | 89(11) | ||
糖尿病 | 0.169 | 0.681 | |||
有 | 49(8.4) | 17(7.5) | 66(8.2) | ||
无 | 534(91.6) | 209(92.5) | 743(91.8) | ||
高血压 | 0.328 | 0.567 | |||
有 | 91(15.6) | 39(17.3) | 130(16.1) | ||
无 | 492(84.4) | 187(82.7) | 679(83.9) | ||
手术用时/min | 2.359 | 0.125 | |||
≥180 | 164(28.1) | 76(33.6) | 240(29.7) | ||
< 180 | 419(71.9) | 150(66.4) | 569(70.3) | ||
术中失血/mL | 10.033 | 0.002 | |||
≥200 | 135(23.2) | 77(34.1) | 212(26.2) | ||
< 200 | 448(76.8) | 149(65.9) | 597(73.8) | ||
术中输血 | 4.383 | 0.036 | |||
有 | 534(91.6) | 196(86.7) | 730(90.2) | ||
无 | 49(8.4) | 30(13.3) | 79(9.8) | ||
术中输液量/mL | 2 200(1 850,2 600) | 2 250(1 950,2 700) | 2200(1 850,2 600) | -1.795 | 0.073 |
肿瘤位置/cm | 10.840 | 0.004 | |||
>10 | 65(11.1) | 10(4.4) | 75(9.3) | ||
>5~10 | 310(53.2) | 117(51.8) | 427(52.8) | ||
≤5 | 208(35.7) | 99(43.8) | 307(37.9) | ||
肿瘤分期 | 0.004 | 0.949 | |||
0~Ⅱ | 360(61.7) | 139(61.5) | 499(61.7) | ||
Ⅲ | 2213(38.3) | 87(38.5) | 310(38.3) | ||
新辅助治疗 | 2.102 | 0.147 | |||
有 | 22(3.8) | 4(1.8) | 26(3.2) | ||
无 | 561(96.2) | 222(98.2) | 783(96.8) | ||
手术方式 | 12.626 | 0.002 | |||
腹腔镜 | 499(85.6) | 170(75.2) | 669(82.7) | ||
开腹 | 72(12.3) | 46(20.4) | 118(14.6) | ||
中转 | 12(2.1) | 10(4.4) | 22(2.7) | ||
吻合方式 | 0.009 | 0.925 | |||
吻合器 | 553(94.9) | 214(94.7) | 767(94.8) | ||
手工缝合 | 30(5.1) | 12(5.3) | 42(5.2) | ||
保护性造口 | 1.140 | 0.286 | |||
有 | 201(34.5) | 69(30.5) | 270(33.4) | ||
无 | 382(65.5) | 157(69.5) | 539(66.6) | ||
△ALB水平 | 8.195 | 0.017 | |||
低(<21.9%) | 153(26.2) | 44(19.5) | 197(24.4) | ||
中(21.9%~ < 34.7%) | 298(51.1) | 111(49.1) | 409(50.6) | ||
高(≥34.7%) | 132(22.6) | 71(31.4) | 203(25.1) |
变量 | B | S. E. | Wald | df | Sig. | Exp(β) | 95%CI |
△ALB低水平(<21.9%) | 1 | ||||||
△ALB中等水平(21.9%~ < 34.7%) | 0.231 | 0.208 | 1.235 | 1 | 0.266 | 1.26 | 0.838~1.896 |
△ALB高水平(≥34.7%) | 0.583 | 0.231 | 6.363 | 1 | 0.012 | 1.791 | 1.139~2.817 |
年龄<65岁 | 1 | ||||||
年龄≥65岁 | 0.390 | 0.166 | 5.520 | 1 | 0.019 | 1.478 | 1.067~2.047 |
术中失血<200 mL | 1 | ||||||
术中失血≥200 mL | 0.372 | 0.185 | 4.026 | 1 | 0.045 | 1.451 | 1.009~2.087 |
腹腔镜 | 1 | ||||||
开腹 | 0.544 | 0.223 | 5.945 | 1 | 0.015 | 1.724 | 1.113~2.670 |
中转 | 0.676 | 0.451 | 2.245 | 1 | 0.134 | 1.966 | 0.812~4.762 |
肿瘤位置/cm | |||||||
>10 | 1 | ||||||
>5~10 | 1.116 | 0.366 | 9.283 | 1 | 0.002 | 3.052 | 1.489~6.255 |
≤5 | 0.939 | 0.362 | 6.727 | 1 | 0.009 | 2.557 | 1.258~5.197 |
2.5 术后长期生存情况
本研究中位随访时间为63个月,809例纳入病例的5年总体生存率和无病生存率分别为80.2%、72.1%。并发症组和无并发症组的5年生存率分别为76.6%、81.6%,5年无病生存率分别是65.4%、74.7%,两组在总生存率方面差异无统计学意义(χ2=2.836,P=0.092),两组无病生存率比较差异有统计学意义(χ2=5.875,P=0.015)。△ALB低水平组、中等水平组、高水平组间在术后总生存率和无病生存率方面的差异均无统计学意义(表 4,图 2、3)。
统计量 | 3年总生存率 | 3年无病生存率 | 5年总生存率 | 5年无病生存率 |
809例患者 | 88.3 | 77.8 | 80.2 | 72.1 |
无并发症 | 89.9 | 80.2 | 81.6 | 74.7 |
有并发症 | 83.9 | 71.8 | 76.6 | 65.4 |
△ALB低水平组(<21.9%) | 89.7 | 80.8 | 79.5 | 71.9 |
△ALB中等水平组(21.9%~ < 34.7%) | 89.3 | 78.5 | 80.8 | 73.2 |
△ALB高水平组(≥34.7%) | 84.8 | 73.7 | 79.8 | 70.3 |
3 讨论
本研究发现:对于行直肠癌保肛术的患者,术后并发症发生率在不同△ALB水平间呈递增趋势,△ALB是直肠癌保肛术后并发症发生的独立危险因素,△ALB高水平组患者术后发生并发症的风险是△ALB低水平组患者的1.791倍。因此△ALB对直肠癌保肛术后并发症的预测有一定价值。在长期生存情况方面,无并发症组优于并发症组,但不同△ALB水平间的患者在术后总生存率和无病生存率方面差异无统计学意义。
3.1 术后白蛋白下降的主要原因有研究发现血清白蛋白是一种与全身炎症反应、手术创伤有关的急性时相蛋白[14-15],在术后会出现大幅度下降[16],是潜在的并发症预测指标。NORBERG等[16]报道,在腹部大手术的患者中,血清白蛋白在术中就开始大幅度下降,并在术后3 d内保持稳定的低值状态。YUAN等[17]的一项前瞻性研究也显示:无论是否补充白蛋白,行胃肠手术患者的血清白蛋白水平都会术后6~12 h内就会出现显著下降。
目前关于术后白蛋白下降的机制尚不明确,根据以往文献报道,可能与以下因素有关:术中失血量、围手术期输液量、手术应激或感染相关的炎症反应,但前两者并非主要原因。罗辉遇等[18]的一项研究表明:术中出血与患者术后白蛋白下降幅度并无关系,而应激状态下的白蛋白血管外渗是导致白蛋白水平下降的主要原因。SMEETS等[19]的研究显示失血对术后白蛋白下降的影响十分有限。HVBNER等[9]也发现血液稀释在术后白蛋白下降的过程并非起主导作用。GE等[13]的研究同样指出:围手术期输液或者失血量并未显著影响术后白蛋白下降的程度。LABGAA等[20]认为炎症反应引起的毛细血管通透性增加在术后白蛋白下降机制中的作用超过了75%。简言之,炎症反应是导致血清白蛋白下降的最主要原因[13, 20]。另外,白蛋白的下降与CRP、PCT的升高存在显著的相关,这表明血清白蛋白是一种潜在的炎症指标[20]。
3.2 △ALB在术后并发症方面的预测作用和优势在临床实践中,血清白蛋白是常用于判断患者营养状态的指标,以往的文献已证实术前或者术后低白蛋白血症与患者预后有关[21-23],同时血清白蛋白还与肝功能变化、应激状态、组织水肿情况等各种病理生理过程有关,因此,白蛋白水平是临床上普遍关注的指标。除此之外,由于术后白蛋白水平在术后4~6 h就可以进行检测评价[9],反应较CRP和PCT快,近年来, 有研究开始关注△ALB在术后并发症预测方面的作用。一项纳入了626名行结直肠切除术患者的研究发现:术后2 d内△ALB≥15%的患者发生并发症的风险更大[13]。同样,在肺癌患者中,ΔALB≥14.97%的患者在术后更有可能罹患肺部并发症[12]。MVLLER等[11]也发现:对于克罗恩患者,△ALB≥24.27%是术后并发症的危险因素[11]。本研究结果显示:△ALB≥34.7%是术后直肠癌保肛术患者术后并发症的危险因素。以上结果出现差异,可能与不同研究中纳入的手术方式和疾病种类存在差别有关[24]。
虽然本研究中△ALB的ROC曲线分析未能显示出较高的诊断试验效能[24],但是多因素分析表明△ALB高水平组术后发生并发症的风险比△ALB低水平组增加了近1倍,提示白蛋白下降对于术后并发症的预测作用值得重视。这一结果与文献报道一致,进一步证实了临床实践中白蛋白下降分数的临床意义。因此,本研究认为△ALB具有预测术后发生并发症高风险人群的价值。这一结论与MULLER等[11]的观点相似。总之,△ALB用于预测并发症有以下优点:①白蛋白是临床上常用指标,具有方便、经济的特点;②白蛋白可以反映患者的不同病理生理状态,包括肝功情况、营养状态、组织水肿程度、炎症反应程度;③白蛋白术后反应快的特点弥补了其他指标滞后的缺陷。
3.3 术后白蛋白下降分数对术后长期预后的影响本研究除了探讨△ALB与术后并发症的相关性之外,还进一步考察了其与患者长期预后之间的关系。结果显示:△ALB各个分组之间的患者在长期预后方面的差异无统计学意义。但是,该项结果同时也表明无并发症组患者长期生存情况好于并发症组患者,由于术后白蛋白下降分数是术后并发症的独立危险因素,因此,我们认为关注△ALB对于改善患者长期预后仍有积极意义。
3.4 影响直肠癌保肛术后并发症的其他因素与既往报道相似,本研究结果显示:年龄、肿瘤位置、术中失血量及开腹手术是影响直肠癌保肛术后并发症的独立危险因素。
年龄与直肠癌术后恢复情况密切相关。一方面老年患者术前合并的基础疾病更加严重,对手术的耐受性更差[25];另一方面老年患者存在组织脆弱、解剖层次不清、血管弹性差等不利因素[26]。以往的研究中,STORNES等[27]发现高龄患者直肠癌术后的并发症发生率更高。JUNG等[28]的研究表明60岁以上的患者在直肠癌术后发生吻合口漏的风险增加了1.3倍,赵勇等[29]的研究也显示65岁以上患者在直肠癌术后发生尿潴留的风险增加了近3倍。
直肠肿瘤位置的高低与手术的难度有一定的关系[30]。中低位置直肠癌由于位置的特殊性和毗邻解剖关系的复杂性[31],对术者手术技巧的要求更加严格[30]。刘林等[32]的研究表明:肿瘤位置是直肠癌术后并发症的独立危险因素,肿瘤位置越低,发生术后并发症的风险越大。陈竟文等[33]发现:相比肿瘤距离肛缘>5 cm的患者,肿瘤距离肛缘≤ 5 cm的患者术后发生吻合口瘘的风险增加了1.56倍。
术中出血量大可能会引起组织灌注不足,影响切口愈合[34],降低机体免疫功能[35]。同时,术中出血量大也可能反映了手术的难度增加[36]。OKAMURA等[37]的研究发现出血量≥200 mL的患者术后发生并发症风险的更大,EGENVALL等[38]报道术中严重出血与术后并发症的发生密切相关。本研究结果表明:术中出血量≥200 mL的患者术后发生并发症的风险是出血量<200 mL的患者的1.45倍。
虽然以往的研究尚未就开腹和腹腔镜手术在直肠癌远期疗效方面的优劣达成共识[39-40],但目前的文献大都认为腹腔镜手术具有创伤小、出血量少、术后恢复快及住院时间短等优势[41-42]。陈文轩等[43]的Meta分析发现腹腔镜患者术后总并发症发生率低于开腹手术患者。VENNIX等[44]也发现腹腔镜组伤口感染和术后出血并发症发生率更少。本研究结果与以上报道一致。
目前以上4种因素在以往的文献中已经得到了广泛关注,而关于△ALB对直肠癌保肛术患者预后影响方面有待探明,因此,本研究主要探讨△ALB与直肠癌保肛术后并发症的相关性。
综上所述,△ALB对直肠癌保肛术患者的术后并发症有预测作用,其经济、方便,尤其是术后反应快的特点有助于临床实践中早发现、早干预并发症。当然,临床实践中很难依靠单一的指标预测术后并发症[45],因此,对于术后早期白蛋白大幅度下降的患者应密切关注其生命体征变化,必要时可结合其他实验室检验或影像学检查结果。
本研究存在如下局限性:一是回顾性研究固有的缺点,本研究中的白蛋白水平不是在同一时间点进行测量,而是参照以往文献收集术后2 d内的白蛋白测量值;二是出院后30 d内并发症统计难免有遗漏[46-47],因此,本研究中的并发症率可能被低估。
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