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前哨淋巴结1~2枚阳性乳腺癌患者非前哨淋巴结转移的影响因素
孟垒, 肖琪, 李钊, 何俊峰, 王媛媛, 谭金祥     
400016 重庆,重庆医科大学附属第一医院内分泌乳腺外科
[摘要] 目的 探究前哨淋巴结(sentinel lymph node, SLN)1~2枚阳性乳腺癌患者腋窝非前哨淋巴结(non-sentinel lymph node, NSLN)的转移情况和相关危险因素。方法 回顾性分析重庆医科大学附属第一医院2016-2018年SLN 1~2枚阳性并行腋窝清扫的383例乳腺癌患者的临床病理特征,并进行单因素及多因素Logistic分析。结果 383例SLN 1~2枚阳性的乳腺癌患者中,仅149例(38.9%)NSLN阳性。单因素分析结果提示,腋窝超声状态(P < 0.001)、SLN阳性数目(P=0.007)、SLN阴性数目(P < 0.001)、SLN清扫数目(P < 0.001)、SLN转移率(P < 0.001)和脉管浸润(lymph-vascular invasion, LVI)(P=0.003)与NSLN转移相关。多因素分析结果表明,腋窝超声状态(P=0.001)、SLN阴性数目(P=0.019)、SLN转移率(P=0.037)、LVI(P=0.039)和HER2过表达型(P=0.026)是腋窝NSLN转移的独立预测因素。结论 腋窝超声状态、SLN阴性数目、SLN转移率、脉管浸润和HER2过表达型可作为预测NSLN转移的独立因素,在考虑对SLN仅1~2枚阳性的乳腺癌患者免行腋窝淋巴结清扫时,应重点关注以上临床病理因素。
[关键词] 乳腺癌    前哨淋巴结    非前哨淋巴结    腋窝淋巴结清扫    
Influencing factors of non-sentinel lymph node metastasis in breast cancer patients with 1~2 positive sentinel lymph nodes
MENG Lei, XIAO Qi, LI Zhao, HE Junfeng, WANG Yuanyuan, TAN Jinxiang     
Department of Endocrinology and Breast Surgery, the First Affiliated Hospital of Chongqing Medical University, Chongqing, 400016, China
[Abstract] Objective To investigate the metastasis of non-sentinel lymph node (NSLN) in breast cancer patients with 1~2 positive axillary sentinel lymph nodes (SLN) and the related risk factors. Methods Clinicopathologic parameters of 383 breast cancer patients with 1~2 positive SLNs admitted in our hospital from 2016 to 2018 were collected and retrospectively studied. Univariate and multivariate analysis were used to explore the related predictors of NSLN metastasis. Results In the enrolled 383 patients, only 149 (38.9%) were observed with NSLN metastasis. Univariate analysis showed ultrasound axillary lymph node (ALN) status (P < 0.001), number of positive SLN (P=0.007), number of negative SLN (P < 0.001), number of SLN dissected (P < 0.001), metastatic rate of SLN (P < 0.001) and lymph-vascular invasion (LVI, P=0.003) were related with NSLN metastasis. Multivariate logistic regressive analysis indicated that ultrasound ALN status (P=0.001), number of negative SLN (P=0.019), metastatic rate of SLN (P=0.037), LVI (P=0.039) and HER2 over-expression (P=0.026) were the independent predictive factors of NSLN metastasis. Conclusion Ultrasound ALN status, number of negative SLN, metastatic rate of SLN, LVI and HER2 over-expression can be used as the independent predictive factors of NSLN metastasis. Attention should be paid to the clinicopathological characteristics when decision of avoiding axillary lymph node dissection in breast cancer patients with 1~2 positive SLNs.
[Key words] breast cancer    sentinel lymph node    non-sentinel lymph node    axillary lymph node dissection    

随着乳腺癌早期诊断率的提高和全身综合治疗的进步,乳腺癌的手术方式变得创伤更小,并发症更少,治疗更加个体化。腋窝淋巴结转移状况能够对乳腺癌患者的预后进行有效的评估。前哨淋巴结活检(sentinel lymph node biopsy, SLNB)已被大量研究证明能够较准确地判定腋窝淋巴结的转移情况[1]。既往研究表明:当SLN阴性时,不行腋窝淋巴结清扫(axillary lymph node dissection, ALND)是安全可行的[2]。而对于SLN阳性的乳腺癌患者,为了实现更好的区域控制和生存效益,ALND仍被视为标准[3]。近年来,ACOSOG Z0011 (American College of Surgeons Oncology Group Z0011)、IBCSG 23-01(International Breast Cancer Study Group23-01)等大型前瞻性临床研究相继证实对于前哨淋巴结限制性受累的乳腺癌患者,非ALND组的DFS和OS与ALND组相比并无显著差异[4-5]。但这些研究纳入的患者绝大多数为保乳患者,并存在以下不足,如:大多数具有较好的预后信息(肿瘤直径更小、激素受体阳性、SLN转移数目更少、无脉管浸润等)、未给出研究对象HER2和Ki67的具体状态、未对放疗进行严格质控等。此外,由于东西方人种存在差异,国内缺乏相关循证医学证据,我国保乳率仍偏低[6],以及医疗资源分配不均衡等原因,国内大多数学者仍持保守态度[7]。因而在实际临床工作中,对于SLN阳性乳腺癌患者,大多数仍考虑行ALND。但是,ALND会造成上肢淋巴水肿、感觉异常、肩关节运动障碍等术后并发症[8]。另外还有相关研究显示,当SLN阳性时,仅40%左右的患者存在腋窝NSLN受累[9],对于其余的大多数患者,ALND则是多余的。本研究拟分析383例SLN 1~2枚阳性的乳腺癌患者腋窝NSLN转移情况及相关危险因素,为进一步避免ALND提供依据。

1 资料与方法 1.1 研究对象

收集2016-2018年重庆医科大学附属第一医院手术行SLNB和ALND的乳腺癌患者的临床病理资料,进行单因素和多因素统计学分析。纳入标准:①术前体格检查腋窝淋巴结未扪及肿大;②术前腋窝超声阳性者均行ALN细针穿刺活检且未发现转移;③术后病检证实为乳腺癌;④术中冰冻和术后病检均证实SLN仅1~2枚阳性。排除标准:①曾行新辅助治疗;②炎性乳腺癌;③既往乳腺癌病史。共纳入383例患者,临床病理资料均完整。本研究已得到重庆医科大学附属第一医院伦理委员会批准(2019年)。所有患者签署知情同意书。

1.2 手术方法

SLNB采用双染法(放射性核素和亚甲蓝),分别于术前和术中在乳头乳晕区皮内或皮下注射99mTc标记的硫胶体和亚甲蓝,术中切除γ探测仪显示放射性浓集及蓝染的淋巴结,送检行快速冰冻病检。ALND范围包括腋窝Ⅰ~Ⅱ区淋巴结。术中切除的所有SLN和ALN均常规送术后石蜡病检,使用连续切片的HE染色方法。

1.3 诊断标准

依据第8版美国癌症联合会(American Joint Committee on Cancer,AJCC)乳腺癌分期指南将肿块大小分为T1、T2和T3期[10]。术前乳腺超声分类则依据美国放射协会第五版乳腺超声BI-RADS分级标准[11]。腋窝超声阳性判断标准包括:淋巴结皮质厚度>3 mm、形态呈圆形或分叶状、脂肪门消失,以及存在淋巴结融合、结周水肿、边界不清等淋巴结外侵犯的征象[12]。ER、PR状态的评估以及Ki-67的检测采用免疫组织化学(immunohistochemistry,IHC)方法进行判断;通过IHC方法对人类表皮生长因子受体2(human epidermal growth factor receptor-2,HER2)的状态进行初步判读,CerbB-2(-)和CerbB-2(1+)判断为HER2阴性,CerbB-2(3+)判断为HER2阳性,结果为CerbB-2(2+)则进一步行荧光原位杂交(fluorescence in situ hybridization,FISH),FISH扩增则视为HER2阳性。按照2013年St Gallen国际乳腺癌专家共识,将所有病例分为:Luminal A、Luminal B、HER2过表达型及三阴型[13]

1.4 统计学分析

采用SPSS 23.0统计软件,应用χ2检验进行单因素分析,采用二元Logistic回归模型(backward法)对可能影响腋窝NSLN转移的因素进行多因素分析。

2 结果 2.1 一般资料

383例乳腺癌患者,皆为女性,中位年龄49(22~88)岁;患者均行SLNB加ALND,行保乳术共54例(14.1%),乳房全切者329例(85.9%)。术后病检结果显示,仅149例(38.9%)NSLN阳性,其余234例患者(61.1%)未发现NSLN转移。其他临床病理特征见表 1

表 1 1 383例乳腺癌患者的临床病理特征[例(%)]
临床病理特征 NSLN阴性
(n=234)
NSLN阳性
(n=149)
χ2 P
年龄 0.637 0.425
  ≤ 50岁 140(62.8) 83(37.2)
  >50岁 94(58.8) 66(41.2)
BMI 0.778 0.278
   < 25 kg/m2 176(62.4) 106(37.6)
  ≥ 25 kg/m2 58(57.4) 43(42.6)
肿瘤部位 0.002 0.967
  左 123(61.2) 78(38.8)
  右 111(61.0) 71(39.0)
肿块位置(象限) 1.913 0.752
  乳头乳晕区 9(56.2) 7(43.8)
  内上象限 46(65.7) 24(34.3)
  内下象限 26(59.1) 18(40.9)
  外上象限 93(58.1) 67(41.9)
  外下象限 60(64.5) 33(35.5)
肿瘤大小 0.653 0.721
  T1期 113(63.1) 66(36.9)
  T2期 119(59.2) 82(40.8)
  T3期 2(66.7) 1(33.3)
肿块距乳头距离 0.175 0.916
  ≤ 20 mm 97(59.9) 65(40.1)
  >20~50 mm 92(62.2) 56(37.8)
  >50 mm 24(61.5) 15(38.5)
多灶性 1.007 0.316
  否 225(60.6) 146(39.4)
  是 9(75.0) 3(25.0)
BI-RADS分类 7.516 0.185
  0 4(80.0) 1(20.0)
  3 3(75.0) 1(25.0)
  4A 27(79.4) 7(20.6)
  4B 66(61.7) 41(38.3)
  4C 58(59.8) 39(40.2)
  5 76(55.9) 60(44.1)
腋窝超声状态 12.599 < 0.001
  否 207(65.1) 111(34.9)
  是 27(41.5) 38(58.5)
病理类型 0.449 0.799
  浸润性导管癌 223(60.8) 144(39.2)
  浸润性小叶癌 5(71.4) 2(28.6)
  其他 6(66.7) 3(33.3)
手术方式 1.457 0.227
  保乳术 37(68.5) 17(31.5)
  乳腺全切 197(59.9) 132(40.1)
组织学分级 0.924 0.630
  Ⅰ级 10(66.7) 5(33.3)
  Ⅱ级 191(61.8) 118(38.2)
  Ⅲ级 33(55.9) 26(44.1)
SLN阳性数目 7.333 0.007
  1 175(65.5) 92(34.5)
  2 59(50.9) 57(49.1)
SLN阴性数目 30.019 < 0.001
  0 22(33.3) 44(66.7)
  1 42(56.8) 32(43.2)
  ≥ 2 170(70.0) 73(30.0)
SLN清扫个数 16.704 < 0.001
  1~2 49(45.0) 60(55.0)
  ≥ 3 185(67.5) 89(32.5)
SLN转移率 26.141 < 0.001
   < 0.5 165(71.4) 66(28.6)
  ≥ 0.5 69(45.4) 83(54.6)
脉管浸润 8.585 0.003
  否 228(62.8) 135(37.2)
  是 6(30.0) 14(70.0)
ER 0.552 0.759
  阴性 46(57.5) 34(42.5)
  阳性 178(62.0) 109(38.0)
PR 0.693 0.707
  阴性 68(59.1) 47(40.9)
  阳性 149(61.3) 94(38.7)
HER2 0.493 0.482
  阴性 165(60.0) 110(40.0)
  阳性 69(63.9) 39(36.1)
Ki67(%) 0.274 0.601
   < 14 71(59.2) 49(40.8)
  ≥ 14 163(62.0) 100(38.0)
P53 1.576 0.209
  阴性 77(65.8) 40(34.2)
  阳性 157(59.0) 109(41.0)
分子分型 3.260 0.353
  Luminal A 47(63.5) 27(36.5)
  Luminal B 149(62.3) 90(37.7)
HER2过表达 17(47.2) 19(52.8)
三阴型 21(61.8) 13(38.2)

2.2 单因素分析结果

单因素分析结果见表 1,腋窝超声状态(P < 0.001)、SLN阳性数目(P=0.007)、SLN阴性数目(P < 0.001)、SLN清扫数目(P < 0.001)、SLN转移率(P < 0.001)和脉管浸润(P=0.003)与NSLN转移相关。按照美国放射协会第五版乳腺超声BI-RADS分级标准,入组患者术前乳腺彩超分为0类(5例)、3类(4例)、4A类(34例)、4B类(107例)、4C类(97例)和5类(136例),发生NSLN转移的比例分别为20.0%、25.0%、20.6%、38.3%、40.2%和44.1%;术前腋窝超声阳性者均行ALN细针穿刺活检且未发现ALN转移,术前腋窝超声状态阳性和阴性的患者分别为65例和318例,其中分别有38例(58.5%)和111例(34.9%)出现NSLN转移;SLN 1枚阳性的患者共267例,有92例(34.5%)发生NSLN转移,SLN 2枚阳性的患者116例,57例(49.1%)出现NSLN转移。

2.3 多因素分析结果

进一步运用二元Logistic回归模型(backward法)对可能影响腋窝NSLN转移的临床病理因素进行多因素分析发现,腋窝超声状态(P=0.001)、SLN阴性数目(P=0.019)、SLN转移率(P=0.037)、脉管浸润(P=0.039)和HER2过表达型(P=0.026)是NSLN转移的独立预测因素(表 2)。将三阴型视为参考,HER2过表达型是NSLN转移的独立危险因素,但Luminal A型和Luminal B型发生NSLN转移的风险未发现显著差异。

表 2 腋窝NSLN转移相关危险因素的多因素分析
临床病理特征 OR 95%CI P
腋窝超声状态 2.875 1.542~5.360 0.001
SLN阴性数目 0.019
  ≥ 2 1
  0 1.305 0.344~4.959 0.695
  1 0.434 0.117~1.605 0.211
SLN转移率 3.732 1.080~12.895 0.037
脉管浸润 3.082 1.057~8.990 0.039
HER2 0.523 0.261~1.046 0.067
Ki67(%) 0.518 0.250~1.072 0.076
分子分型 0.070
  三阴型 1
  Luminal A 0.775 0.252~2.385 0.657
  Luminal B 1.460 0.612~3.482 0.394
  HER2过表达 4.489 1.200~16.800 0.026

3 讨论

近几年,随着ACOSOG Z0011、IBCSG 23-01等大型前瞻性临床研究结果公布,对于满足特定条件的SLN转移乳腺癌患者,不行ALND似乎是可行的。最新NCCN指南也做了相关推荐[14]。但由于ACOSOG Z0011及IBCSG 23-01等研究均存在其局限性,并且国内缺乏相关临床研究证实,目前国内学者仍持谨慎态度,对于SLN阳性的患者,大多数仍选择ALND,但ALND同时也带来更多的术后并发症。本研究中,当SLN仅1~2枚阳性的乳腺癌患者行ALND后发现,仅149例(38.9%)出现腋窝转移。这与之前的研究结果基本一致[9]。提示有接近60%的患者并没有腋窝转移,可不行ALND。所以,术前及术中对腋窝NSLN状态进行精确预测至关重要,不仅能达到相同的预后效果,还可以减少上肢淋巴水肿、感觉异常、肩关节运动障碍等术后并发症的发生。本研究回顾性分析383例乳腺癌患者的临床和病理资料,探求影响NSLN转移的相关危险因素,为进一步避免ALND提供更多依据。

乳腺和腋窝超声在乳腺癌的临床诊断上具有重要地位,本研究发现彩超分类和腋窝NSLN状态并无相关性,但腋窝超声状态是腋窝NSLN转移的独立预测因素,黄佳慧等[15]的研究也证明了这一结论。但由于乳腺超声特别是对腋窝淋巴结的评估受仪器设备、检查者临床经验等因素的影响较大,很少有研究者分析腋窝超声状态与NSLN转移的相关性,腋窝超声状态能否用于临床预测腋窝NSLN转移尚需进一步研究证实,并且还需考虑医院超声科仪器及人员配置等诸多问题。

本研究将入组患者按肿块距乳头乳晕距离分为≤20 mm、> 20~50 mm和 > 50 mm 3组,结果显示3组患者发生NSLN转移的患者比例并无统计学差异。既往没有相关研究探讨对于前哨阳性的乳腺癌,肿块距乳头乳晕距离与腋窝NSLN转移的相关性。乳腺的淋巴管以乳头乳晕区最丰富,理论上位于该区域的肿瘤,当癌灶突破基底膜后更容易沿着淋巴管转移至腋窝淋巴结,但本研究发现,当SLN已发生转移后,乳头乳晕区的肿瘤并非更易发生腋窝NSLN转移。可能和样本量偏小、纳入患者的肿块大小偏小等原因有关。

既往研究证实SLN阴性数目和SLN转移率是NSLN转移的独立影响因素[16-17]。本研究中,当SLN阴性数目分别为0枚、1枚和大于等于2枚时,NSLN转移率分别为66.7%、43.2%和30.0%;研究还按照SLN转移率将入组患者分为SLN转移率小于0.5组和大于等于0.5组,出现NSLN转移的比例分别为28.6%和54.6%, 差异均存在统计学意义。通过多因素回归分析, SLN阴性数目和SLN转移率为NSLN发生转移的独立影响因素。

SLN阳性数目是否影响腋窝NSLN状态目前存在巨大争议,MAIMAITIAILI等[18]和MERETOJA等[19]的研究得出了不同的结论。本研究结果显示,SLN 1枚和2枚阳性时,分别有34.5%和49.1%的患者出现腋窝NSLN转移,差异具有统计学意义,但进一步多因素分析却发现其并不是NSLN转移的独立预测因素。由于本研究进行二元Logistic回归分析时使用的是backward法,故SLN阳性数目、SLN阴性数目、SLN清扫数目和SLN转移率之间存在共线性也可能对研究结果产生影响。

纪念斯隆-凯特琳癌症中心最早将脉管浸润纳入到腋窝NSLN转移的预测模型中[20],随后很多研究均证实脉管浸润为腋窝NSLN转移的危险因素[21-22]。本研究通过分析发现,在脉管浸润组,NSLN转移患者的比例为70%,而在非脉管浸润组,则仅37.2%的患者发生转移,具有显著差异,并且多因素分析也证实脉管浸润为腋窝NSLN发生转移的独立预测因素。

乳腺癌分子分型是否与腋窝NSLN状态相关存在争议。王娜娜等[23]发现,和Luminal A型相比,Luminal B和HER2过表达型是腋窝NSLN转移的独立预测因素,而MAIMAITIAILI等[18]研究结果则显示各种分子类型乳腺癌发生腋窝NSLN转移的患者比例并无显著差异。本研究按照St Gallen国际乳腺癌专家共识(2013年版),将所有病例分为:Luminal A、Luminal B、HER2过表达型及三阴型,结果发现,以三阴型作为参照时,HER2过表达型是腋窝NSLN转移的独立危险因素,而Luminal A和Luminal B型发生NSLN转移的风险无明显差异。

尽管NCCN指南依据ACOSOG Z0011及IBCSG 23-01等临床研究结果推荐当早期乳腺癌患者SLN仅有1~2枚阳性时,保乳术后可不行ALND而辅以腋窝放疗,但由于国内相关研究数据缺乏、医疗环境复杂等原因,目前国内实际临床工作中,对于SLN 1~2枚阳性的乳腺癌患者,大多数仍考虑进一步行ALND以明确ALN状态,同时也不可避免带来更多术后并发症。这类患者进一步行ALND后仅40%左右出现NSLN转移,所以术前及术中准确预测腋窝NSLN状态至关重要。本研究通过回顾性分析本研究中心共383例SLN仅1~2枚阳性乳腺癌患者的临床和病理资料,发现腋窝超声状态、SLN阴性数目、SLN转移率、脉管浸润和HER2过表达型是腋窝NSLN发生转移的独立预测因素,对于SLN仅1~2枚阳性的乳腺癌患者,当满足:腋窝超声状态阴性、SLN阴性数目≥2、SLN转移率 < 0.5、不存在脉管浸润和非HER2过表达型时,可考虑免行ALND,从而减少腋窝清扫相关并发症,改善乳腺癌患者生活质量。实际临床工作中,还应综合其他循证医学证据,并结合自身及患者具体情况,做出最终决策。

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http://dx.doi.org/10.16016/j.1000-5404.201912219
中国人民解放军总政治部、国家科技部及国家新闻出版署批准,
由第三军医大学主管、主办

文章信息

孟垒, 肖琪, 李钊, 何俊峰, 王媛媛, 谭金祥
MENG Lei, XIAO Qi, LI Zhao, HE Junfeng, WANG Yuanyuan, TAN Jinxiang
前哨淋巴结1~2枚阳性乳腺癌患者非前哨淋巴结转移的影响因素
Influencing factors of non-sentinel lymph node metastasis in breast cancer patients with 1~2 positive sentinel lymph nodes
第三军医大学学报, 2020, 42(11): 1130-1135
Journal of Third Military Medical University, 2020, 42(11): 1130-1135
http://dx.doi.org/10.16016/j.1000-5404.201912219

文章历史

收稿: 2019-12-24
修回: 2020-02-14

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