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18F-FDG PET/CT对98例惰性B细胞淋巴瘤预后评估
万鑫, 王书楠, 国巍, 唐杨, 王兴彤, 刘明锁, 白鸥     
130021 长春,吉林大学第一医院肿瘤中心血液科
[摘要] 目的 探讨治疗前18F-FDG PET/CT最大标准摄取值(maximum standardized uptake value, SUVmax)等临床因素对惰性B细胞淋巴瘤(indolent B-cell nontlodgkin’s lymphoma, B-iNHL)的预后判断价值。方法 收集2012-2017年本院收治的初诊且治疗前行PET/CT检查的98例B-iNHL患者的临床资料,分析治疗前SUVmax等临床因素与预后之间的关系。结果 98例B-iNHL患者中位SUVmax 6.8(1.8~25.4),其中滤泡性淋巴瘤(follicular lymphoma,FL)43例,中位SUVmax 7.8(3.6~20.3),非FL55例,中位SUVmax 5.3(1.8~25.4),差异有统计学意义(P=0.001)。依据SUVmax分为高SUVmax组(SUVmax > 7.25)39例(39.8%);低SUVmax组(SUVmax≤7.25)59例(60.2%)。单因素及多因素分析显示SUVmax > 7.25是影响无进展生存(progression-free survival, PFS)及总生存(overall survival, OS)的独立预后危险因素(P < 0.05)。高SUVmax组3年PFS率为43.8%,显著低于SUVmax组(85.9%,P=0.001;高SUVmax组)3年OS率为79.0%,显著低于低SUVmax组(98.3%,P=0.002)。高SUVmax组病死率23.1%(9/39),低SUVmax组病死率1.7%(1/59),差异有统计学意义(P=0.001)。结论 18F-FDG PET/CT SUVmax是影响B-iNHL患者PFS及OS的独立预后危险因素,对B-iNHL患者预后判断具有一定参考价值。
[关键词] 惰性淋巴瘤,B细胞     PET/CT     SUVmax    
Prognostic value of 18F-FDG PET-CT for indolent B-cell lymphoma: analysis of 98 cases
WAN Xin, WANG Shunan, GUO Wei, TANG Yang, WANG Xingtong, LIU Mingsuo, BAI Ou     
Department of Hematology, Cancer Center, First Hospital of Jilin University, Changchun, Jilin Province, 130021, China
[Abstract] Objective To investigate the value of the maximun standardized uptake value (SUVmax) in 18F-FDG PET-CT before treatment in predicting the survival outcomes of patients with indolent B-cell lymphoma (B-iNHL). Methods The clinical data were collected from 98 patients with B-iNHL diagnosed and treated in our hospital from January, 2012 to December, 2017. All the patients, including 43 with follicular lymphoma and 55 with nonfollicular lymphoma, underwent 18F-FDG PET-CT before treatment, and the correlation of SUVmax with the survival outcomes of the patients were analyzed. Results The median SUVmax was 6.8 (range 1.8-25.4) in the overall 98 patients with B-iNHL. The median SUVmax was significantly higher in patients with follicular lymphoma than those with nonfollicular lymphoma [7.8 (3.6-20.3) vs 5.3 (1.8-25.4)], P=0.001). According to the level of SUVmax, the 98 patients were divided into high SUVmax (> 7.25; n=39) group and low SUVmax (≤7.25; n=59) group, and univariate and multivariate analyses showed that a SUVmax > 7.25 was an independent risk factor that affected progression-free survival (PFS) and overall survival (OS) of the patients (P < 0.05). Compared with those with low SUVmax before treatment, the patients with high SUVmax had a significantly lower 3-year estimated PFS rate (43.8% vs 85.9%, P < 0.05) and 3-year estimated OS rate (79.0% vs 98.3%, P < 0.05). Nine patients in high SUVmax group and 1 in low SUVmax group died, showing a significant difference in the mortality rate between the two groups (9/39 vs 1/59, 23.1% vs 1.7%, P=0.001). Conclusion SUVmax in 18F-FDG PET-CT is an independent risk factor affecting PFS and OS of the patients with B-iNHL and can be used as a predictor of the survival outcomes of the patients.
[Key words] indolent lymphoma, B cells     positron emission tomography/computed tomography     SUVmax    

淋巴瘤系原发于淋巴结或结外淋巴组织的恶性肿瘤,分为非霍奇金淋巴瘤(non-Hodgkin’s lymphoma,NHL)和霍奇金淋巴瘤(Hodgkin’s lymphoma,HL)两类。NHL依据疾病侵袭性不同分为惰性淋巴瘤(iNHL)、侵袭性淋巴瘤及高度侵袭性淋巴瘤。iNHL以惰性B细胞淋巴瘤(indolent B-cell nontlodgkin’s lymphoma, B-iNHL)多见,约占NHL的1/3[1]。主要包括滤泡性淋巴瘤(follicular lymphoma,FL)Ⅰ~Ⅱ级、慢性淋巴细胞性白血病(chronic lymphocytic leukemia,CLL)、结内边缘区淋巴瘤(nodal marginal zone lymphoma,NMZL)、脾边缘区淋巴瘤(splenic marginal zone lymphoma,SMZL)、黏膜相关淋巴组织结外边缘区淋巴瘤(mucosa associated lymphoid tissue,MALT)、毛细胞白血病(hairy cell leukemia,HCL)、淋巴浆细胞性淋巴瘤/华氏巨球蛋白血症(lympho plasmacytic lymphoma/waldenstro mmacroglobulinemia,LPL/WM)等[2]18F-FDG PET/CT(positron emission tomography/computed tomography)是一种新型的分子影像技术,特异性高、敏感性强,其在淋巴瘤的分期、疗效评价中的价值已被肯定,但治疗前18F-FDG PET/CT能否预测B-iNHL患者的预后尚不明确[3-4]。最大标准摄取值(maximum standardized uptake value, SUVmax)是PET/CT最常用的代谢参数,是一种基于肿瘤代谢程度的半定量参数,有关SUVmax对B-iNHL预后的价值目前尚不明确。本研究将对本院收治的98例B-iNHL患者的临床资料进行分析,探讨治疗前SUVmax等临床因素对B-iNHL预后的判定价值。

1 资料与方法 1.1 病例资料

收集2012-2017年本院收治的293例B-iNHL患者临床资料,治疗前行18F-FDG PET/CT检查98例,占33.4%。入组标准:①年龄≥18岁;②病理确诊的初诊B-iNHL;③PET/CT检查前未接受任何肿瘤相关治疗;④有完整的病历资料及随访结果;⑤既往无其他恶性肿瘤病史。排除标准:①伴有严重的心脑血管疾病,如难治性心功能不全等;②伴有活动性感染或不可控制的慢性感染。

1.2 病理类型、分期、治疗

98例B-iNHL患者的病理诊断参照2008、2016年版WHO造血和淋巴组织肿瘤分类标准。CLL/SLL患者临床分期采用Rai及Binet分期系统,FL、NMZL、LPL、SMZL、MALT患者临床分期采用Ann Arbor分期系统。危险分层参照国际预后指数(international prognostic index,IPI)评分。74例CHOP(环磷酰胺+多柔比星+长春新碱+泼尼松)/CHOP样±R(美罗华)方案治疗,3例单纯放疗,21例观察等待。

1.3 随访

随访终点时间为2018年9月1日,中位随访26个月。无进展生存期(progression free survival,PFS)为疾病确诊至首次出现疾病进展、复发、任何原因导致的死亡或随访截止的时间。总生存期(overall survival,OS)为疾病确诊至任何原因导致的死亡或随访截止的时间。

1.4 统计学分析

采用SPSS 19.0统计软件,计数资料以频数和百分比表示,进行χ2检验;非正态分布的计量资料采用Mann-Whitney U秩和检验;病灶SUVmax与Ki67表达之间的相关性采用Spearman相关分析;采用受试者工作特征(ROC)曲线获得SUVmax最佳界值点,并计算曲线下面积(AUC);生存分析采用Kaplan-Meier法,组间比较采用Log-Rank检验;多因素分析采用COX比例风险模型。检验水准:α=0.05。

2 结果 2.1 一般资料

98例行18F-FDG PET/CT检查B-iNHL患者中,男性52例,女性46例,比例为男:女=1.13 :1。各种病理类型的中位发病年龄均在50岁以上,发病高峰在50~70岁,差异无统计学意义(P > 0.05,表 1)。

表 1 98例B-iNHL患者不同病理类型的年龄及性别分布
病理类型 例数(%) 年龄(M)/岁 男:女
FL 43(43.9) 51 (28~69) 1.15:1(23:20)
MZL 41(41.8) 57 (33~74) 1:1.05(20:21)
  MALT 29(29.6) 58 (33~74) 1:1.23(13:16)
  NMZL 11 (11.2) 53 (37~67) 1.2:1(6:5)
  SMZL 1(1.0) 62(62) 1:0
CLL/SLL 11(11.2) 59 (32~74) 1.75:1(7:4)
LPL/WM 3(3.1) 64 (59~66) 2:1

2.2 B-iNHL患者SUVmax与Ki67相关分析

结果显示,B-iNHL患者SUVmax与Ki67表达程度呈正相关(r=0.217,P=0.035)。

2.3 不同病理类型B-iNHL患者SUVmax比较

98例B-iNHL患者中位SUVmax 6.8(1.8~25.4),其中FL 43例,中位SUVmax 7.8(3.6~20.3),非FL(MZL、CLL/SLL、LPL) 55例,中位SUVmax 5.3(1.8~25.4)。FL患者中位SUVmax较非FL患者显著升高(P=0.001,表 2)。

表 2 不同病理类型B-iNHL患者SUVmax比较
病理类型 例数(%) 中位SUVmax P
FL 43(43.9) 7.8(3.6~20.3)
非FL 55(56.1) 5.3(1.8~25.4) 0.001
  MZL 41(41.8) 5.5(1.8~25.4)
  CLL/SLL 11(11.2) 3.3(1.8~21.2)
  LPL 3 (3.1) 6.1(3.3~9.21)

2.4 SUVmax判断预后的界值点

以PFS作为阳性事件,采用受试者工作特征(ROC)曲线获得SUVmax最佳界值点。98例B-iNHL患者SUVmax界值点为7.25;43例FL患者SUVmax界值点为7.55;55例非FL患者SUVmax界值点为5.15,差异均有统计学意义(P < 0.05,表 3)。

表 3 B-iNHL患者SUVmax的受试者工作特征曲线下面积(AUC)
患者 n SUVmax界值点 AUC 95% CI P
B-iNHL 98 7.25 0.764 0.669~0.858 0.001
FL 43 7.55 0.751 0.600~0.902 0.007
非FL 55 5.15 0.783 0.661~0.905 0.004

2.5 预后影响因素的单因素分析

单因素分析结果显示:临床分期Ⅲ~Ⅳ期、SUVmax > 7.25、结外侵犯病灶≥2个、骨髓侵犯是B-iNHL患者PFS的预后危险因素;LDH > 226 U/L、SUVmax > 7.25、IPI评分 > 3分、肿瘤直径≥6cm是患者OS的预后危险因素,差异有统计学意义(P < 0.05,表 4)。

表 4 98例B-iNHL患者的预后单因素分析
因素 例数 3年PFS(%) P 3年OS(%) P
性别
  男 52 64.3 0.322 87.2 0.109
  女 46 74.1 94.5
年龄/岁
  ≤60 70 68.4 0.748 90.9 0.784
   > 60 28 70.2 89.3
临床分期
  Ⅰ~Ⅱ 38 84.8 0.032 97.4 0.068
  Ⅲ~Ⅳ 60 61 86.6
LDH
  正常 77 70.8 0.127 96.1 0.009
  升高 21 66.7 69.1
β2微球蛋白
  正常 14 38.9 0.783 100.0 0.235
  升高 84 71.6 84.0
结外侵犯病灶
  0~1个 68 73.6 0.013 93.0 0.551
  ≥2个 30 58.8 85.3
肿瘤直径/cm
  <6 82 71.3 0.153 94.2 0.001
  ≥6 16 55.6 73.1
骨髓侵犯
  无 63 74.7 0.021 96.8 0.141
  有 35 60.1 80.9
IPI评分
  0~2 71 73.7 0.053 97.2 0.001
  3~5 27 57.3 72.5
SUVmax
  ≤7.25 59 85.9 0.001 98.3 0.002
   > 7.25 39 43.8 79.0
Ki67
  <30 54 63.3 0.471 92.6 0.798
  ≥30 44 76.5 87.7

2.6 预后影响因素的多因素分析

COX多因素分析结果显示SUVmax > 7.25是影响PFS及OS的独立预后危险因素(P < 0.05,表 56)。

表 5 98例B-iNHL患者无进展生存率的COX多因素回归分析
因素 B SE Wald 95% CI P
临床分期Ⅲ~Ⅳ期 0.164 0.590 0.077 0.370~3.747 0.781
SUVmax > 7.25 1.711 0.471 13.167 2.196~13.937 0.001
结外侵犯病灶数≥2个 0.146 0.474 0.095 0.457~2.933 0.758
骨髓侵犯 0.966 0.510 3.584 0.966~7.140 0.058

表 6 98例B-iNHL患者总生存率的COX多因素回归分析
因素 B SE Wald 95% CI P
LDH > 226 U/L 0.96 0.851 1.271 0.492~13.846 0.260
SUVmax > 7.25 2.263 1.082 4.371 1.152~80.129 0.037
IPI评分 > 3分 1.409 1.004 1.968 0.571~29.299 0.161
肿瘤直径≥6 cm 0.787 0.742 1.124 0.513~9.410 0.289

2.7 治疗前SUVmax与PFS、OS关系

高SUVmax组(SUVmax > 7.25)39例,低SUVmax组(SUVmax ≤7.25)59例。3年PFS:高SUVmax组43.8%,低SUVmax组85.9%,差异有统计学意义(P=0.001,图 1);3年OS率:高SUVmax组79.0%,低SUVmax组98.3%,差异有统计学意义(P=0.002,图 2)。

图 1 低SUVmax与高SUVmax两组患者的PFS生存曲线

图 2 低SUVmax与高SUVmax两组患者的OS生存曲线

2.8 治疗前SUVmax与死亡的关系

与疾病相关死亡10例,低SUVmax组1例,病死率1.7%(1/59),高SUVmax组9例,病死率23.1%(9/39),差异有统计学意义(P=0.001)。

3 讨论

B-iNHL是一组恶性程度低、进展缓慢、预后较好的淋巴瘤,约占非霍奇金淋巴瘤的1/3[1]。本研究纳入98例B-iNHL患者,男女比例为1.13 :1,中位发病年龄均在50岁以上,发病高峰均在50~70岁,年龄及性别分布差异无统计学意义。病理类型以FL(43.9%)多见,其次是MZL(41.8%)、CLL/SLL(11.2%)、LPL/WM(3.1%),以上特点与文献[5]报道一致。

PET/CT全身显像目前以18F标记的氟代脱氧葡萄糖(18F-FDG)应用最为广泛,SUVmax是衡量18F-FDG摄取量的常用指标。Ki67作为一种与细胞周期密切相关的核抗原,是评价淋巴瘤细胞增殖活性的指标,能够有效区分惰性与侵袭性淋巴瘤。HASHMI等[6]研究发现,多数MZL、FL Ⅰ~Ⅱ级患者Ki67 < 30%。张建华等[7]研究发现,Ki-67表达水平与SUVmax呈正相关。本研究发现98例B-iNHL患者的SUVmax与Ki67呈正相关,说明SUVmax也能反映病灶增殖性,SUVmax越大,侵袭性越高,与文献[8]报道一致。

研究表明,不同病理类型的淋巴瘤SUVmax不同,惰性淋巴瘤在18F-FDG PET/CT上常表现为病灶对18F-FDG低摄取、SUVmax < 10[9-11]。本研究中不同B-iNHL病理类型的淋巴瘤SUVmax不同。与总体98例B-iNHL患者SUVmax比较,FL患者SUVmax中位值、预后界值高于总体,非FL中位SUVmax与预后界值显著低于总体。因此,临床上应依据SUVmax界值分别判定B-iNHL的预后。

目前,国内外对治疗前SUVmax在淋巴瘤预后判断中的价值存在争议,戴云秀等[12]回顾性分析48例FL患者治疗前18F-FDG PET/CT资料,结果表明SUVmax与患者的不良预后相关。而TYCHYJ-PINEL等[13]、丁重阳等[14]分别回顾性分析59、30例治疗前行PET/CT检查的FL患者的临床资料,结果表明治疗前SUVmax与PFS、OS无相关性(P > 0.05)。具体原因可能与患者的纳入与排除标准、样本量小或相关指标阈值不同有关。本研究单因素分析显示临床分期Ⅲ~Ⅳ期、SUVmax > 7.25、结外侵犯病灶≥2个、骨髓侵犯是患者PFS预后因素;LDH > 226 U/L、SUVmax > 7.25、IPI评分 > 3分、肿瘤直径≥6 cm是患者OS预后因素,差异有统计学意义(P < 0.05)。多因素分析显示,只有SUVmax > 7.25是影响B-iNHL PFS及OS的独立预后危险因素。表明SUVmax对B-iNHL患者预后的判断具有一定的参考价值,且优于临床分期、LDH、肿瘤大小及结外受累情况。

本研究发现,与低SUVmax组相比,高SUVmax组患者PFS、OS缩短,死亡率升高,预后差。这与惰性淋巴瘤恶性程度低、进展缓慢、预后较好的临床特点不符,而是符合侵袭性淋巴瘤的临床特点,与临床转化相关,提示SUVmax具有预测惰性淋巴瘤向侵袭性淋巴瘤转化的作用,临床上应高度重视。

B-iNHL具有异质性,病理类型不同,预后不同。5%~10% B-iNHL可发生组织类型向侵袭性淋巴瘤转化,其恶性程度高,进展快,预后较差[15]。目前,临床上多通过浅表淋巴结等易于获取的病灶部位行病理检查,确诊淋巴瘤后行18F-FDG PET/CT明确分期,但可能会使已经或正在发生向侵袭性转化的B-iNHL漏诊,因此,对于多发淋巴结肿大的高度怀疑淋巴瘤或恶性肿瘤的患者,可以先行18F-FDG PET/CT检查,针对全身病灶SUVmax摄取情况选择靶病灶行病理检查,提高诊断的准确率,减少漏诊率,指导临床个体化治疗,改善预后,延长生存期。而对于治疗效果差,疾病进展迅速的患者,可以行18F-FDG PET/CT辅助诊断其是否向侵袭性转化,必要时进行再次活检明确,及时调整治疗方案。

综上所述,SUVmax是B-iNHL患者PFS及OS的独立预后危险因素,高SUVmax的患者PFS、OS明显缩短,病死率升高,预后差。临床上可通过检测SUVmax来监测B-iNHL向侵袭性淋巴瘤转化,从而指导临床个体化治疗。SUVmax有望成为惰性B细胞淋巴瘤预后评估系统的重要因素。近年来,有学者通过计算病灶的总体代谢体积(MTV)来预测淋巴瘤患者的预后,本研究因条件有限,未能计算MTV,后续将进一步研究以证实治疗前MTV与B-iNHL预后的关系。

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http://dx.doi.org/10.16016/j.1000-5404.201810180
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由第三军医大学主管、主办

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万鑫, 王书楠, 国巍, 唐杨, 王兴彤, 刘明锁, 白鸥.
WAN Xin, WANG Shunan, GUO Wei, TANG Yang, WANG Xingtong, LIU Mingsuo, BAI Ou.
18F-FDG PET/CT对98例惰性B细胞淋巴瘤预后评估
Prognostic value of 18F-FDG PET-CT for indolent B-cell lymphoma: analysis of 98 cases
第三军医大学学报, 2019, 41(4): 366-370
Journal of Third Military Medical University, 2019, 41(4): 366-370
http://dx.doi.org/10.16016/j.1000-5404.201810180

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收稿: 2018-10-29
修回: 2018-11-26

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