前列腺癌(prostate cancer, PCa)是男性泌尿生殖系统最常见的恶性肿瘤,占全球癌症发病第5位[1]。磁共振成像(magnetic resonance imaging,MRI)具有良好的软组织分辨率,并且具有无辐射、多参数、多方位成像的优势,是诊断前列腺疾病的重要方法。前列腺多参数磁共振成像(multi-parametric magnetic resonance imaging,MP-MRI)是目前公认的诊断前列腺癌的最佳影像学方法,其中磁共振动态对比增强(dynamic contrast enhanced MRI,DCE-MRI)通过图像后处理可定量反映组织微循环血流动力学情况。目前,DCE-MRI定量分析较常采用的是平均值,但平均值对于所测感兴趣区内的微小变化并不敏感,且受极端值的影响较大,而恶性肿瘤组织内在环境复杂性增加。因此, 平均值不能准确反映恶性肿瘤组织的异质性。直方图分析是一种较新的影像分析方法,它反映图像的一阶统计特征,其中偏度、峰度和百分位数可以用于评估肿瘤的异质性[2]。近年来这种分析方法已应用于肿瘤的诊断[3]、分级[4]、疗效评价[5]、预后评估[6]的研究,目前对前列腺疾病的直方图分析主要采用常规检查序列T2WI和ADC图[7-9]。本研究旨在探讨基于DCE-MRI定量参数直方图分析方法在前列腺癌鉴别诊断中的应用价值。
1 材料与方法 1.1 病例资料收集2016年10月至2017年6月在我院行常规MRI、DWI和DCE-MRI检查,并经病理证实的前列腺癌患者38例,前列腺增生18例,结合影像表现、实验室检查及随访观察诊断前列腺炎16例。患者年龄44~84(70.9±7.9)岁,前列腺特异性抗原(prostate specific antigen,PSA)水平6.36~3 000 ng/mL,中位数29.7 ng/mL。前列腺穿刺活检方法为:经直肠超声引导下12针穿刺法,左右各穿刺6针(即每侧基底部、中部、尖部各穿刺2针,)对磁共振提示有病变的部位重点穿刺,并由穿刺医师详细记录每针的穿刺部位,标本独立包装后送病理科检查。纳入标准:①前列腺MRI检查前未经过内分泌、放疗等非手术治疗;②MRI检查前6周未行前列腺穿刺活检;③前列腺MRI检查后1~2个月,经手术病理证实或结合影像表现、实验室检查及随访证实;④DCE-MRI扫描方法符合本研究技术要求,图像清晰。排除标准:①图像质量差不能满足诊断;②有磁共振检查禁忌证。本研究通过重庆医科大学附属第二医院医学伦理委员会批准[2016年伦理(18)号]。所有被试人员签署知情同意书。
1.2 MR扫描方案采用GE HDx 1.5T超导磁共振扫描仪,8通道心脏线圈,扫描范围包含前列腺、精囊腺及尽量多的邻近结构。轴位T2WI: FRFSE序列,TR 2 200 ms,TE 70.2 ms,层厚5.6 mm,层距1 mm,视野26 cm×26 cm,激励次数4,矩阵320×192。轴位T1WI:FSE序列,TR 600 ms,TE 8.7 ms,层厚5.6 ms,层距1 mm,视野26 cm×26 cm,激励次数2,矩阵320×192。轴位T2WI+FS:FRFSE序列,TR 2 520 ms,TE 70.2 ms,层厚5.6 mm,层距1 mm,视野26 cm×26 cm,激励次数4,矩阵320×192。冠状位T2WI+FS:FRFSE序列,TR 3 900 ms,TE 86.3 ms,层厚5 mm,层距1 mm,视野24 cm×24 cm,激励次数4,矩阵288×192。轴位DWI:SE/EPI序列,TR 4 050 ms,TE 78.2 ms,层厚5.6 mm,层距1 mm,视野26 cm×26 cm,激励次数4,矩阵128×128,b值800 s/mm2。轴位多翻转角(2°、5°、8°、12°、15°)及动态增强:3D LAVA序列,TR 3.9 ms,TE 1.3 ms,TI 7.0,层厚6 mm,层距-3.0 mm,视野40 cm×32 cm,激励次数0.73,矩阵224×160,动态增强翻转角为15°。动态增强采用高压注射器经肘静脉注射对比剂钆双胺注射液(欧乃影,GE药业有限公司),第3期扫描开始时注射,注射剂量为14 mL,流率2.5 mL/s,对比剂注射完毕后立即用20 mL生理盐水以相同速率冲洗连接管道及静脉。动态增强每期扫描52层,共进行32期不间断扫描,扫描时间为5 min 13 s。
1.3 图像及数据分析由两名经验丰富的MRI诊断医师采用Omni Kinetics(通用电气医疗集团,中国)分析软件对DCE-MRI定量参数行直方图分析,如有分歧协商解决。首先将5个不同的翻转角序列(DICOM格式)导入软件进行T1 Mapping计算,用于时间亮度图像到时间对比剂浓度图像的转换。然后导入DCE-MRI序列(DICOM格式),在左侧股动脉血管中心勾画圆形感兴趣区(region of interest, ROI),得到时间浓度曲线作为动脉输入函数(arterial input function, AIF)曲线,不同患者AIF曲线ROI尽量保持位置一致,并且保证ROI不超出血管。然后在DCE图像上手动勾画病灶ROI,ROI放置原则为:首先在T2WI和DWI图像上明确病灶位置、形态、大小和边界,并与术后大体标本切片或穿刺点位置对应,然后在DCE图像上选取病灶最大中心层面手动勾画病灶轮廓,在不超出病变范围的前提下,ROI应尽可能大。选择Extended Tofts Linear双室模型,该模型与贾媛[10]和徐嬿等[11]研究选择模型一致,然后软件根据模型自动分析获得ROI内血管渗透性定量参数:容积转运常数(transfer rate constant,Ktrans)、速率常数(rate constant,Kep)、血管外细胞外容积分数(EES volume fraction,Ve)的平均值和同层面的各参数图,进一步分析得到ROI内基于灰度值统计的百分位数值。每个病灶重复3次ROI勾画,取3次测量的平均值。
1.4 统计学方法采用SPSS 17.0统计软件进行分析。采用Kolmo-gorov-Smirnov检验进行正态性检验,方差齐性检验采用Levene检验。符合正态分布且方差齐性的参数以x±s表示,并采用两独立样本t检验进行组间两两比较,不满足正态分布或方差不齐的参数采用中位数及四分位数间距表示,对组间参数的差异采用Mann-Whitney U检验,对差异有统计学意义的参数进一步采用受试者工作特性(receiver operating characteristic, ROC)曲线分析,并计算曲线下面积(area under the curve, AUC)比较它们的癌灶检出效能。双侧检验,P < 0.05为差异具有统计学意义。
2 结果 2.1 病例结果前列腺癌共38例,包括外周带癌24例(图 1),中央腺体癌14例(图 2)。外周带前列腺炎16例,前列腺增生18例。
2.2 外周带PCa与前列腺炎各参数比较
外周带PCa和前列腺炎Ktrans、Kep、Ve的平均值及各百分位数值比较结果见表 1。PCa组Ktrans平均值及各百分位数值均大于前列腺炎,其中平均值及50%、75%、90%和95%百分位数值差异有统计学意义(P < 0.05)。PCa组Kep平均值及各百分位数值均大于前列腺炎,差异有统计学意义(P < 0.05)。PCa组Ve平均值及各百分位数值小于或等于前列腺炎,其中5%、10%、25%和50%百分位数值差异有统计学意义(P < 0.05)。
参数 | PCa(n=24) | 前列腺炎(n=16) | t/z值 | P值 | |
Ktrans(mL/min) | 平均值 | 1.20±0.89 | 0.61±0.46 | 2.42 | 0.020 |
5% | 0.42±0.23 | 0.38±0.32 | 0.49 | 0.631 | |
10% | 0.49±0.25 | 0.40±0.32 | 1.00 | 0.324 | |
25% | 0.68±0.34 | 0.51±0.43 | 1.38 | 0.174 | |
50% | 0.93±0.47 | 0.62±0.49 | 2.06 | 0.046 | |
75% | 1.34±0.74 | 0.74±0.58 | 2.71 | 0.010 | |
90% | 1.46(0.89, 3.12) | 0.68(0.50, 1.17) | 0.00 | 0.002 | |
95% | 1.79(0.97, 3.66) | 0.76(0.54, 1.32) | 0.00 | 0.001 | |
Kep(mL/min) | 平均值 | 0.92(0.71, 1.39) | 0.40(0.29, 0.72) | 0.00 | < 0.001 |
5% | 0.39±0.22 | 0.26±0.18 | 2.06 | 0.047 | |
10% | 0.48±0.26 | 0.30±0.20 | 2.35 | 0.024 | |
25% | 0.67±0.35 | 0.38±0.21 | 3.06 | 0.004 | |
50% | 0.97±0.54 | 0.48±0.24 | 3.42 | 0.002 | |
75% | 1.12(0.88, 1.52) | 0.47(0.37, 0.85) | 0.00 | < 0.001 | |
90% | 1.40(1.05,2.24) | 0.61(0.47, 1.00) | 0.00 | < 0.001 | |
95% | 1.50(1.13, 2.78) | 0.65(0.48, 1.12) | 0.00 | < 0.001 | |
Ve | 平均值 | 0.86(0.72, 0.96) | 0.96(0.83, 0.98) | 0.12 | 0.126 |
5% | 0.36±0.22 | 0.55±0.22 | -2.41 | 0.022 | |
10% | 0.41±0.22 | 0.60±0.19 | -2.69 | 0.011 | |
25% | 0.51±0.22 | 0.69±0.18 | -2.58 | 0.014 | |
50% | 0.69±0.18 | 0.81±0.14 | -2.10 | 0.043 | |
75% | 0.81±0.15 | 0.89±0.10 | -1.68 | 0.101 | |
90% | 0.89±0.14 | 0.93±0.07 | -1.07 | 0.292 | |
95% | 0.96(0.93, 0.98) | 0.96(0.92, 0.98) | 0.98 | 0.988 |
2.3 中央腺体PCa和BPH各参数比较
中央腺体PCa和BPH渗透参数Ktrans、Kep、Ve的平均值及各百分位数值比较结果见表 2,结果显示各参数值差异均无统计学意义(P > 0.05)。
参数 | PCa(n=14) | BPH(n=18) | t/z值 | P值 | |
Ktrans(mL/min) | 平均值 | 1.55±1.18 | 2.08±1.55 | 1.066 | 0.295 |
5% | 0.53(0.17, 0.63) | 0.51(0.37, 1.24) | -1.216 | 0.132 | |
10% | 0.65(0.21, 0.76) | 0.53(0.44, 1.32) | -0.912 | 0.190 | |
25% | 0.79(0.34, 1.07) | 0.72(0.61, 2.16) | -0.608 | 0.256 | |
50% | 1.26±0.90 | 1.74±1.21 | 1.24 | 0.225 | |
75% | 1.81±1.22 | 2.12±1.37 | 0.653 | 0.519 | |
90% | 2.36±1.41 | 2.42±1.43 | 0.128 | 0.899 | |
95% | 2.74±1.50 | 2.63±1.46 | -0.202 | 0.841 | |
Kep(mL/min) | 平均值 | 1.18±0.69 | 1.08±0.66 | -0.418 | 0.679 |
5% | 0.41±0.25 | 0.51±0.46 | 0.708 | 0.485 | |
10% | 0.53±0.29 | 0.59±0.45 | 0.463 | 0.646 | |
25% | 0.77±0.40 | 0.79±0.52 | 0.131 | 0.896 | |
50% | 1.10±0.63 | 1.06±0.74 | -0.126 | 0.900 | |
75% | 1.52±0.92 | 1.29±0.88 | -0.705 | 0.486 | |
90% | 1.98±1.26 | 1.55±1.02 | -1.049 | 0.303 | |
95% | 2.31±1.45 | 1.69±1.09 | -1.384 | 0.177 | |
Ve | 平均值 | 0.85±0.13 | 0.92±0.13 | 1.493 | 0.146 |
5% | 0.37±0.22 | 0.56±0.31 | 1.832 | 0.081 | |
10% | 0.43±0.23 | 0.58 0.30 | 1.457 | 0.159 | |
25% | 0.51±0.25 | 0.63±0.30 | 1.048 | 0.306 | |
50% | 0.64±0.24 | 0.74±0.28 | 0.865 | 0.397 | |
75% | 0.76±0.25 | 0.81±0.29 | 0.403 | 0.691 | |
90% | 0.92(0.87, 0.97) | 0.96(0.91, 0.99) | -1.246 | 0.976 | |
95% | 0.97(0.92, 0.99) | 0.99(0.96, 0.99) | -0.724 | 0.880 |
2.4 诊断效能分析
外周带PCa与前列腺炎各参数两两比较后,差异有统计学意义的参数ROC分析曲线(图 3, 表 3)。结果显示Ktrans平均值AUC低于Ktrans高百分位数(75%、90%、95%),而高于低百分位数(50%)。Kep平均值AUC亦低于高百分位数(75%、90%、95%),而高于低百分位数(5%、10%、25%、50%)。所有参数中,90% Kep诊断效能最大,AUC为0.932,取最大约登指数对应界点为诊断阈值,当90% Kep为1.03 mL/min时,诊断敏感度78.3%,特异度92.9%(最高)。当95% Kep为0.70 mL/min时,诊断敏感性最高(95.7%),特异度71.4%。Ve百分位数不具有诊断效能(AUC < 0.50)。
参数 | AUC | 标准误 | P值 | 95%CI | 最大约登指数 | 临界值 | 敏感度(%) | 特异度(%) |
Ktrans 平均值 | 0.835 | 0.070 | 0.001 | 0.698~0.972 | 0.656 | 0.56 | 87.0 | 78.6 |
50% | 0.817 | 0.076 | 0.001 | 0.669~0.965 | 0.656 | 0.54 | 87.0 | 78.6 |
75% | 0.842 | 0.070 | 0.001 | 0.704~0.980 | 0.656 | 0.67 | 87.0 | 78.6 |
90% | 0.848 | 0.066 | < 0.001 | 0.718~0.978 | 0.656 | 0.81 | 87.0 | 78.6 |
95% | 0.857 | 0.062 | < 0.001 | 0.735~0.979 | 0.656 | 0.88 | 87.0 | 78.6 |
Kep 平均值 | 0.907 | 0.048 | < 0.001 | 0.813~1.000 | 0.668 | 0.77 | 73.9 | 92.9 |
5% | 0.733 | 0.084 | 0.019 | 0.567~0.898 | 0.453 | 0.30 | 73.9 | 71.4 |
10% | 0.789 | 0.078 | 0.004 | 0.636~0.942 | 0.596 | 0.39 | 73.9 | 85.7 |
25% | 0.835 | 0.068 | 0.001 | 0.702~0.969 | 0.683 | 0.49 | 82.6 | 85.7 |
50% | 0.891 | 0.053 | < 0.001 | 0.788~0.995 | 0.683 | 0.62 | 82.6 | 85.7 |
75% | 0.919 | 0.043 | < 0.001 | 0.835~1.000 | 0.683 | 0.72 | 82.6 | 85.7 |
90% | 0.932 | 0.039 | < 0.001 | 0.856~1.000 | 0.712 | 1.03 | 78.3 | 92.9 |
95% | 0.922 | 0.042 | < 0.001 | 0.840~1.000 | 0.671 | 0.70 | 95.7 | 71.4 |
3 讨论
PCa是老年男性常见的恶性肿瘤之一,其好发部位为前列腺外周带,正常外周带富含腺泡结构,而前列腺癌组织细胞排列紧密并替代腺泡结构,因此PCa典型MRI表现为T2WI上高信号的外周带内出现低信号区,并且因为癌组织血供丰富以及血管基底膜不完整,所以增强后有明显早期强化。外周带良性前列腺炎由于间质增生,在T2WI上亦表现为低信号病变,并且增强后亦有强化。因此常规T2WI、T1WI和增强检查对两者的鉴别诊断存在一定的局限性,并且凭肉眼观察进行经验判断存在较大的主观性。发生于中央腺体的PCa由于常常有增生的背景,增生结节在T2WI上的信号根据其成分不同表现不一,因此发生在中央腺体的PCa与BPH的鉴别诊断常常比较困难,特别是以基质增生为主的BPH与PCa的鉴别诊断是临床面临的一个重要问题。
直方图分析作为一种新的图像分析方法,已逐渐应用于肿瘤诊断及鉴别诊断、分级、疗效及预后判断中。图像的直方图是一个函数显示,它与ROI内像素强度的灰度频数分布有关,它以一种简单、直观的方式描述一幅图像中包含的统计信息,可用于评估肿瘤的异质性[2]。百分位数是比较常用的直方图参数之一,它表示低于该百分位数的所观测对象的百分比,相比于平均值,百分位数容易反映感兴趣区内的微小变化,且不容易受极端值变化的影响,对直方图的人为失真不敏感[12]。PENG等[13]曾利用基于ADC的直方图分析发现10%ADC比ADC平均值鉴别前列腺癌和正常组织的效能更大,ROC曲线下面积分别为0.92±0.03、0.89±0.03,分析其原因可能是10%ADC统计上更依赖于ADC图上信号最低的像素,而癌组织由于细胞密度增高,细胞外水分子弥散受限导致ADC值低于非癌组织,因此10%ADC更能有助于癌组织的诊断。目前基于T2WI和ADC的直方图分析研究较多,但鲜有基于DCE-MRI定量参数的直方图分析鉴别前列腺癌组织与非癌组织的研究报道。本研究应用Ktrans、Kep和Ve参数直方图分析方法鉴别前列腺癌组织与非癌组织。
本研究结果显示,在外周带PCa的Ktrans和Kep平均值均大于非癌组织前列腺炎,差异具有统计学意义,与文献[14-16]研究结果类似。这是由于肿瘤组织的形成、生长、进展及转移等生物学行为过程依赖于血管的生成[17],大多数实体肿瘤的新生血管分化不成熟,血管内皮细胞间隙较正常者大,导致肿瘤组织的血管渗透性较非肿瘤组织大。因此,癌组织Ktrans和Kep值较非癌组织大。此外,Ktrans和Kep直方图分析显示外周带PCa组各百分位数值亦大于非癌组织前列腺炎,但是低百分位值差异不具有统计学意义,且ROC曲线分析显示百分位数越高AUC越大,高百分位数诊断效能优于平均值,低百分位数诊断效能最低,分析原因可能与前列腺癌组织的异质性有关,病灶内肿瘤组织与非肿瘤组织(比如坏死、出血、囊变等)分布混杂,高百分位数Ktrans和Kep的大小主要取决于病灶内高渗透性的肿瘤组织成分,低百分位数Ktrans和Kep主要取决于病灶内低渗透性的非肿瘤组织成分,而平均值则不能反映肿瘤内的异质性,因此癌组织与非癌组织Ktrans和Kep的高百分位数差异更大,诊断效能更高,相反,两组间低百分位数差异最小,诊断效能最低。因此基于DCE-MRI的Ktrans、Kep直方图分析方法是一种有助于外周带PCa诊断及鉴别诊断的方法。外周带PCa组Ve的平均值小于前列腺炎,但差异不具有统计学意义,这与文献[10, 14-15]一致。外周带PCa组Ve的各百分位数值小于或等于前列腺炎,其中低百分位数值(5%、10%、25%Ve和50%Ve)组间差异虽然具有统计学意义,但是ROC曲线分析显示AUC均小于0.5,表明Ve百分位数尚不能用于外周带PCa的诊断。
在中央腺体区,PCa组与BPH组Ktrans、Kep和Ve的平均值差异无统计学意义。ELBULUK等[18]曾分别比较移行带前列腺癌与有包膜和无包膜增生结节的DCE-MRI定量参数平均值,结果显示差异均无统计学意义,CHESNAIS等[19]研究结果显示移行带前列腺癌与良性结节的DCE-MRI定量参数差异亦无统计学意义,本研究结果与其一致。此外,本研究中PCa组与BPH组Ktrans、Kep和Ve的各百分位数值差异亦无统计学意义,其分析原因可能与前列腺癌和前列腺增生的微血管密度存在一定重叠有关。VAN NIEKERK等[20]曾对28例移行区PCa的根治术标本进行微血管定量评估,结果显示移行区PCa和正常组织微血管密度的平均值、变异系数、75%百分位数差异均无统计学意义,移行区PCa的微血管参数(MVD、MVP、MVA)并不总是高于移行区正常组织、外周带正常组织以及前列腺增生组织,其表明移行区PCa微血管系统具有高度的异质性。但DCE-MRI定量参数及直方图分析在中央腺体区的应用仍有待于进一步大样本和多中心的研究。
本研究存在一定局限性:①样本量相对较少,存在一定的抽样误差。②患者大部分病理结果为穿刺活检证实,在MR图像上勾画ROI时缺乏与大切片的病理标本进行对照。③由于DCE-MRI扫描要求时间分辨率提高,在一定程度上降低了组织分辨率。④目前国际上DCE-MRI扫描技术及药代动力学模型的选择缺乏统一标准,以及不同的ROI设置方法都会影响数据,因此不利于实验结果的比较分析。⑤本研究ROI设置采用病灶最大中心层面轮廓法,有报道此方法和全容积ROI法分析对DCE-MRI参数没有影响[21],虽然轮廓法会丢失掉部分肿瘤信息,但是它相对于全容积法更简便从而利于实施,同时由于每个层面手动勾画轮廓存在偏倚,每个层面ROI拟合容积后将增大偏倚,随着后处理软件的发展,这一缺点将有望克服。
综上所述,基于DCE-MRI的直方图分析方法可用于鉴别外周带PCa与前列腺炎,Ktrans、Kep高百分位数的诊断效能优于平均值,低百分位数诊断效能则低于平均值,其中90% Kep诊断效能最大,特异度最高,直方图分析作为一种新的医学图像分析方法,值得在外周带PCa诊断工作中进一步推广应用。
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